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Radiol med (2012) 117:354–368 DOI 10.1007/s11547-011-0731-4

ABDOMINAL RADIOLOGY RADIOLOGIA ADDOMINALE

Contrast-enhanced MR cholangiography (MRCP) with GD-EOB-DTPA in evaluating biliary complications after surgery Colangio-RM con mezzo di contrasto (Gd-EOB-DTPA) nella valutazione delle complicanze biliari post-chirurgiche L. Salvolini • C. Urbinati • G. Valeri • C. Ferrara • A. Giovagnoni Radiologia Clinica, Università Politecnica delle Marche, Via Conca 71, Torrette di Ancona, 60126 Ancona, Italy Correspondence to: L. Salvolini, Tel.: +39-071-5965816 / +39-071-5964078, Fax +39-071-5965009, e-mail: [email protected] / [email protected] Received: 14 January 2011 / Accepted: 8 March 2011 / Published online: 21 October 2011 © Springer-Verlag 2011

Abstract Purpose. We assessed the usefulness of contrast-enhanced magnetic resonance cholangiography (CE-MRC) with liver-specific contrast agent in evaluating the biliary tree after hepatic surgery. Materials and methods. A total of 142 patients with suspected biliary complications after liver surgery underwent hepatobiliary MR before and after administration of gadolinium ethoxy benzylic diethylenetriamine pentaacetic acid (Gd-EOB-DTPA). Unenhanced MR cholangiopancreatography (MRCP) and postcontrast MRC were obtained in all patients. Blinded image evaluation and semiquantitative analysis comparing MRCP and CE-MRC were performed by two experienced radiologists. Results. In all cases, optimal postcontrast visualisation of the biliary tract was obtained. In 22 patients, a postsurgical biliary complication was confirmed. MRCP detected 64% of lesions, but in 36% of cases, an alteration was only suspected but not clearly defined. CE-MRC allowed definite diagnosis in 100% of cases. Conclusions. Hepatobiliary-specific contrast agents allow for accurate and extensive study of biliary tract alterations, especially in assessing postsurgical complications. Keywords MRCP · MRC · CE-MRC · Gd-EOB-DTPA · Postsurgery biliary complications

Riassunto Obiettivo. Scopo del nostro lavoro è valutare l’utilità della colangio-risonanza magnetica (RM) con mezzo di contrasto epatospecifico (CE-MRC) nello studio delle complicanze post-chirurgia epatica. Materiali e metodi. Sono stati valutati 142 pazienti sottoposti ad intervento di chirurgia epatica con sospette complicanze biliari con colangio-pancreato-RM (MRCP) e sequenze post-contrasto con somministrazione di gadolinio-acido etossi-benzil-dietilen-triamino-pentaacetico (Gd-EOB-DTPA). Due radiologi con decennale esperienza specifica hanno valutato in cieco le immagini ottenute dalla MRCP e quelle della CE-MRC con analisi semiquantitativa dei reperti. Risultati. In tutti i casi si è ottenuta adeguata visualizzazione biliare dopo somministrazione di mezzo di contrasto (MdC). ventidue dei 142 casi esaminati hanno mostrato complicanze biliari post-chirurgiche. La MRCP ha rilevato il 64% delle lesioni, ma nel 36% dei casi ha permesso solo di sospettare un’alterazione, senza consentire una definizione dirimente. La CE-MRC ha consentito una diagnosi certa nel 100% dei casi. Conclusioni. L’uso di MdC ad escrezione epatobiliare consente uno studio accurato e panoramico delle alterazioni delle vie biliari, specie nelle complicanze postchirurgiche. Parole chiave MRCP · MRC · CE-MRC · Gd-EOB-DTPA · Complicanze biliari post-chirurgiche

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Introduction

Introduzione

Iatrogenic biliary pathology is a relatively frequent occurrence in hepatic surgery that may worsen the postoperative course, leading to increased morbidity and mortality rates [1] and reduced quality of life and long-term survival [2, 3]. The diagnosis of major biliary complications represented by fistulas, leakage and stenosis is crucial for an accurate choice of conservative medical, interventional or surgical treatment and is associated with improved patient outcome [2, 3]. Biliary complications are frequently related to cholecystectomies [1, 4, 5]. Surgical interventions by laparoscopy in the last decade have almost routinely replaced the open technique as the procedure of choice for symptomatic gallstones [6] due to multiple benefits in terms of better aesthetic result, shorter hospitalisation, early return to work [7] and reduced perioperative mortality rates [8]. The incidence of complications, according to surgery type, goes from 0.1–0.5% with the open technique to 1.2% with laparoscopy [3]. Biliary complications are common after liver transplantation (10–30%) [9, 10] and are burdened with significant morbidity and mortality [11]. The pancreatic fistula is one of the most serious and feared complications after pancreaticoduodenectomy, with a high mortality rate ranging from 8–50% up to 80% according to the same authors [12, 13]. Biliary complications after hepatectomy are related to many factors, such as patient age, white blood cell counts before surgery, duration and kind of intervention, left versus right hepatectomy and occurrence and extent of intraoperative bleeding. Imaging diagnosis requires the integrated use of ultrasound (US), computed tomography (CT), endoscopic retrograde cholangiopancreatography (ERCP) and magnetic resonance (MR) imaging [3, 14–16]. US can detect the presence of peritoneal fluid and biliary tract dilatation, but it is operator dependent and does not always lead to a precise diagnostic hypothesis [3]. CT does not always allow optimal visualization, even of high-grade biliary stenosis, due to nonbiliary excretion of iodinated contrast material. Without administration of contrast agent, however, it is not possible to obtain a detailed and complete 3D visualisation of the biliary tree itself. Currently, thanks to the use of multidetector computed tomography (MDCT), these limitations are partially overcome [17]. ERCP is certainly endowed with a high diagnostic accuracy in evaluating the biliary tree and provides precise anatomical detail of the injury, except in the case of tight stenosis, where it is limited to the study of the distal lesion, without being able to study the portion of the biliary tree proximal to the obstruction [3]; it also allows for therapeutic manoeuvres but is conditioned by a high level of invasiveness [18, 19] and a high risk of complications (biliary sepsis, bile leakage, acute pancreatitis, duodenal perforation, biliary peritonitis, endoluminal bleeding) [18], use of ionising radiation and iodinated contrast media, adverse

La patologia biliare iatrogena è un’evenienza relativamente frequente negli interventi di chirurgia epatica che grava il decorso post-operatorio, con incremento del tasso di morbilità e mortalità [1] e riducendo la qualità di vita e la sopravvivenza a lungo termine [2, 3]. La diagnosi delle principali complicanze biliari rappresentate da fistole, leakage, e stenosi appare fondamentale per un’accurata scelta del trattamento conservativo, medico, interventistico o chirurgico, e si associa ad un miglior outcome per il paziente [2, 3]. Le complicanze biliari sono frequentemente in relazione a interventi di colecistectomia [1, 4, 5]. Gli interventi con tecnica laparoscopica nell’ultima decade hanno sostituito quasi di routine la tecnica aperta, come procedura di scelta nelle litiasi sintomatiche [6] per i molteplici vantaggi in termini di miglior risultato estetico, più breve ospedalizzazione, precoce ritorno all’attività lavorativa [7] e ridotta mortalità peri-operatoria [8]. L’incidenza delle complicanze, in relazione al tipo di chirurgia, varia dallo 0,1%–0,5% con tecnica aperta, fino al 1,2% in laparoscopia [3]. Le complicanze biliari sono comuni dopo trapianto epatico (10%–30%) [9, 10] e sono gravate da significativa morbilità e mortalità [11]. La fistola pancreatica è una delle più gravi e temute complicanze dopo duodenocefalopancreasectomia (DCP) con un’alta percentuale di mortalità correlata, con valori compresi tra l’8% ed il 50% sino ad arrivare, secondo alcuni autori, all’80% [12, 13]. L’insorgenza di complicanze biliari post-epatectomia è in relazione a molti fattori quali l’età del paziente, la conta di globuli bianchi pre-operatoria, la durata dell’intervento, se si tratta di una epatectomia sinistra e se si verifica un’emorragia intraoperatoria e di che entità. La diagnosi strumentale prevede l’utilizzo integrato di ecografia (US), tomografia computerizzata (TC), colangiopancreatografia retrograda endoscopica (ERCP) e risonanza magnetica (RM) [3, 14–16]. L’US consente la valutazione della presenza di versamento addominale e di dilatazione delle vie biliari, ma è operatore-dipendente e non sempre consente una precisa ipotesi diagnostica [3]. La TC non permette sempre un’ottimale visualizzazione dell’albero biliare, anche se con l’impiego della TC multidetettore (TCMD) questo limite è stato in parte superato; resta comunque l’attuale indisponibilità di un mezzo di contrasto (MdC) iodato ad escrezione epatobiliare ai fini diagnostici [17]. L’ERCP è sicuramente dotata di un’elevata accuratezza diagnostica nella valutazione dell’albero biliare e permette un preciso dettaglio anatomico delle lesioni, tranne nel caso di stenosi serrate in cui si limita allo studio della porzione distale della lesione, senza poter studiare la porzione dell’albero biliare prossimale all’ostruzione [3]; consente, inoltre, di

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reactions to contrast medium or premedication [3], a 3–10% failure rate (due to impossible bile duct cannulation for anatomical factors and/or technical difficulties) and heavy operator dependence [18]. MR cholangiography (MRCP) is a noninvasive and accurate technique for assessing bile duct injuries after surgery [3]. In particular, this technique allows exact definition of the level of biliary injury, which is essential for preoperative planning. Compared with ERCP, MRCP presents the great advantages of documenting the biliary tree obstruction upstream to a lockout, locating the presence of abscesses or perihepatic fluid collections and showing the site of bile leakage; it also allows parallel evaluation of the liver parenchyma and pancreas [20], providing possible alternative diagnoses [19] although limited to those possible without using a contrast agent. Recently, however, the application of hepatocyte-specific contrast media has permitted detailed high-resolution hepatobiliary imaging. In particular, gadolinium ethoxy benzylic diethylenetriamine pentaacetic acid (Gd-EOB-DTPA) is a liver-specific contrast agent that has the characteristic of being eliminated by a

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attuare manovre terapeutiche, ma è condizionata da elevata invasività [18, 19] ed elevato rischio di complicanze (sepsi biliare, leakage, pancreatite acuta, perforazione duodenale, peritonite biliare, sanguinamento endoluminale) [18], impiego di radiazioni ionizzanti e di mezzo di contrasto iodato, e reazioni avverse al mezzo di contrasto o alla premedicazione [3], da un tasso del 3%–10% di insuccesso (incannulazione del dotto biliare non possibile per fattori anatomici e/o difficoltà tecniche), e fortemente dipendente dall’operatore [18]. La colangiografia con RM (MRCP) è una tecnica non invasiva e precisa per la valutazione delle lesioni del dotto biliare dopo intervento chirurgico [3]. In particolare, questa tecnica permette la definizione esatta del livello della lesione biliare che è essenziale per la pianificazione pre-operatoria. La MRCP presenta, rispetto alla ERCP, il grande vantaggio di documentare l’albero biliare a monte di una eventuale ostruzione serrata, di localizzare la presenza di ascessi o raccolte sottoepatiche, mostra la sede di leakage biliare e consente contestualmente anche

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Fig. 1a-c Biliary leakage (arrow) in orthotopic liver transplantation (OLT): a,b Magnetic resonance cholangiopancreatography (MRCP), maximum intensity projection (MIP): the anastomotic leakage is evident. c Contrastenhanced magnetic resonance cholangiography (CE-MRC) after gadolinium ethoxy benzylic diethylenetriamine pentaacetic acid (Gd-EOB-DTPA) (Primovist) administration, MIP: leakage is shown to be at high flow. Fig. 1a-c Biliary leakage (freccia) in trapianto epatico. a,b MRCP, MIP: si evidenzia il leak anastomotico. c CE MRC con somministrazione di GdEOB-DTPA (Primovist), MIP: si evidenzia che il leakage è ad alta portata.

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Fig. 2a,b Contrast-enhanced magnetic resonance cholangiography (CE-MRC) after gadolinium ethoxy benzylic diethylenetriamine pentaacetic acid (Gd-EOB-DTPA) (Primovist) administration in orthotopic liver transplantation (OLT), maximum intensity projection (MIP): anastomotic stenosis (arrow). Fig. 2a,b CE MRC con somministrazione di Gd-EOB-DTPA (Primovist) in trapianto epatico, MIP: stenosi anastomotica (freccia).

dual route of excretion: 50% via the renal route and 50% via the biliary system [21, 22]. There are many characteristics that distinguish Gd-EOB-DTPA from other contrast agents: its high relaxivity, low plasma protein binding (10%) and the relatively low dose of gadolinium (0.025 mmol/kg) and contrast volume [23]. Because of the presence of the ethoxy benzylic group (EOB) in the DTPA structure, approximately 50% of the administered dose of contrast agent is captured selectively through organic anion transporting polypeptides (OATP) on the basolateral membrane of healthy hepatocytes and then excreted in biliary pathways [24]. In the uptake of Gd-EOB-DTPA, in particular, OATP1B1 and OATP1B3 transporters appear to be involved [25–27]. Gd-EOB-DTPA has an extracellular phase and an accumulation phase (liverspecific phase) characterised by complete filling of the bile ducts, and it allows accurate and dynamic imaging, thus facilitating lesion characterisation. The many possible applications of CE-MRC have not yet been fully explored, and in particular, little attention has been given to the use of CE-MRC in assessing the broad spectrum of situations that may complicate the postoperative course of patients undergoing major liver surgery. MRCP, even without administration of a contrast medium, has played a definite and fundamental role in assessing biliary tree diseases after primary surgery [28–29]. The aim of this study was to demonstrate that, in evaluating biliary tract abnormalities that may occur in connection with major liver surgery, CE-MRC with liver-specific contrast medium can play a crucial and decisive role.

una valutazione del parenchima epatico e pancreatico [20] permettendo così possibili diagnosi alternative [19] anche se limitatamente a quelle fornite delle acquisizioni senza contrasto. Recentemente, tuttavia, l’applicazione di MdC epatospecifici ad escrezione biliare ha consentito un imaging epatico dettagliato e ad alta risoluzione. In particolare, il gadolinio-acido etossibenzil-dietilentriamino-pentaacetico (Gd-EOB-DTPA) è un MdC epato-specifico che ha la caratteristica di essere eliminato attraverso una duplice via di escrezione: 50% per via renale e 50% per via biliare [21, 22]. Sono molteplici le caratteristiche che distinguono il Gd-EOB-DTPA dagli altri MdC: ridotto volume iniettato, alta relassività, basso legame con le proteine plasmatiche (10%), dose relativamente ridotta di Gd (0,025 mmol/ kg) [23]. A causa della presenza del gruppo etossibenzilico (EOB) nella struttura DTPA, circa il 50% della dose di Gd-EOB-DTPA somministrata viene captata selettivamente attraverso il trasportatore organic anion transporting polypeptides (OATPs) presente sulla membrana cellulare degli epatociti sani e successivamente eliminata attraverso le vie biliari [24]. Nell’uptake del Gd-EOB-DTPA, in particolare, sembrano essere coinvolti i trasportatori OATP1B1 e OATP1B3 [25–27]. La distribuzione epatica del Gd-EOB-DTPA presenta una prima fase vascolo-interstiziale extra-cellulare, ed una seconda fase di accumulo (fase epatospecifica) che si caratterizza per il completo riempimento dei dotti biliari e ne permette uno studio accurato, consentendo un imaging dinamico multifasico che

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Fig. 3a-c Biliary leakage (arrow) at the level of the Kerr drainage in orthotopic liver transplantation (OLT). a Magnetic resonance cholangiopancreatography (MRCP), maximum intensity projection (MIP) rendering. Contrastenhanced magnetic resonance cholangiography (CE-MRC) after gadolinium ethoxy benzylic diethylenetriamine pentaacetic acid (Gd-EOB-DTPA) (Primovist) administration: b axial image, c maximum intensity projection (MIP) rendering. Fig. 3a-c biliary leakage (freccia) all’uscita di tubo a T in trapianto epatico. a MIP dello studio MRCP. CE MRC con somministrazione di Gd-EOB-DTPA (Primovist): b immagine assiale, c ricostruzioni 3D MIP.

Materials and methods A total of 142 patients (mean age 52 years; 59 women, 83 men) undergoing clinical and laboratory follow-up after liver surgery were evaluated in the search for possible alterations of the biliary tract. Patients in whom MRI was contraindicated were preliminarily excluded from the study, as were claustrophobic patients or those with a known hypersensitivity to gadolinium. Patients were imaged with unenhanced MRCP and postcontrast sequences after 0.1 ml/kg Gd-EOB-DTPA (0.25 mmol/kg) administration. The 142 patients were distributed as follows: 21 (17 men and four women, mean age 53 years) had undergone liver transplantation (OLT); 50 patients (31 men and 19 women, mean age 57 years) had undergone major liver resection;

favorisce la caratterizzazione delle lesioni. Non sono state ancora completamente esplorate le molteplici applicazioni della CE MRC, in particolare l’impiego nella valutazione dell’ampio spettro di situazioni che possono complicare il decorso post-operatorio dopo chirurgia epatica maggiore. Da tempo ormai la MRCP, che non prevede la somministrazione di mezzo di contrasto, svolge un ruolo fondamentale nello studio delle vie biliari sia in situazioni di patologia primitiva che dopo intervento chirurgico [28, 29]. Questo lavoro vuole dimostrare che, nella valutazione delle alterazioni delle vie biliari che possono verificarsi in relazione ad interventi di chirurgia epatica maggiore, la CE MRC con mezzo di contrasto epatospecifico può svolgere un ruolo determinante.

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Table 1 Type of surgical procedures carried out on patients evaluated

Patients, n

M, n

F, n

Mean age (years)

Surgical procedure

21 50 63 8

17 31 35 5

4 19 28 3

53 57 45 66

Orthotopic liver transplantation Major liver resection Cholecystectomy Pancreaticoduodenectomy

Tabella 1 Tipi di procedure chirurgiche eseguite nei pazienti in esame

Pazienti, n

Maschi, n

Femmine, n

Età media (anni)

Procedura chirurgica

21 50 63 8

17 31 35 5

4 19 28 3

53 57 45 66

OLT Resezione epatica maggiore Colecistectomia Cefalopancreasectomia

OLT, trapianto ortotopico di fegato

63 patients (35 men and 28 women, mean age 45 years) had undergone cholecystectomy; and eight patients (five men and three women, mean age 66 years) had undergone pancreaticoduodenectomy (Table1). Imaging protocol Each patient underwent MR imaging of the abdomen with a 1.5-Tesla magnet (MR Signa EXCITE HD, GE Med Syst, Milwaukee, WI, USA) using a dedicated 8-channel phased-array coil and parallel imaging, respiratory gating and 3D fast spin echo (FSE) and half-Fourier acquisition single-shot turbo spin echo (HASTE) sequences (Ax T2 FSE/SSFSE; 3D MRCP; MRCP SSFSE) for MRCP and multiplanar/maximum intensity projection (MPR/MIP) reconstructions specially designed to directly view the content of the bile and pancreatic ducts. After acquisition of these sequences, 0.1 ml/kg (0.25 mmol/kg) Gd-EOBDTPA (Primovist, Bayer Schering Pharma) was administered at a flow rate of 2 ml/s followed by a bolus of 20 ml of saline, and postcontrast images were obtained. LAVA 3D fat-suppressed T1-weighted multiphase sequences were performed at 4.0-mm slice thickness in the arterial, portal and equilibrium phases and repeated 20 min and 30 min after bolus administration; MPR reformatted and 3D MIP images were then reconstructed. The total duration of the examination was around 45 min. Two experienced radiologists then performed a blinded comparative assessment of the images obtained by conventional MRCP and CE-MRC with hepatocyte-specific contrast agent. The following parameters were considered for analysis: – type of surgical intervention; – parenchymal contrast enhancement; – contrast enhancement of the biliary tract; – examination timing;

Materiali e metodi Sono stati valutati 142 pazienti (età media 52; 59 femmine, 83 maschi) sottoposti ad intervento di chirurgia epatica maggiore, in follow-up clinico-laboratoristico per lo studio di possibili alterazioni delle vie biliari. Sono stati esclusi dallo studio i pazienti con controindicazioni all’esecuzione dell’indagine RM, claustrofobici, e con ipersensibilità nota al Gd. I pazienti sono stati sottoposti ad indagine MRCP senza somministrazione di mezzo di contrasto e sequenze post-contrasto con somministrazione di Gd-EOB-DTPA 0,1 ml/kg (0,25 mmol/kg). I 142 pazienti valutati si sono così distribuiti (Tabella 1): 21 pazienti, dei quali 17 maschi e 4 femmine di età media di 53 anni, sottoposti a trapianto epatico (OLT); 50 pazienti, 31 maschi e 19 femmine di età media di 57 anni, sottoposti a resezione epatica maggiore; 63 pazienti, 35 maschi e 28 femmine di età media di 45 anni, sottoposti a colecistectomia; ed 8 pazienti, 5 maschi e 3 femmine di età media di 66 anni, sottoposti a cefalopancreasectomia. Protocollo d’imaging Ogni paziente è stato sottoposto a indagine RM dell’addome con magnete da 1,5 tesla (RM Signa EXCITE HD, GE Med Syst, USA), utilizzando bobina dedicata phased-array coil 8 canali, sincronizzazione respiratoria, sequenze 3D fast spin echo (FSE) e half-Fourier acquisition single-shot turbo spin-echo (HASTE) (Ax T2 FSE; 3D MRCP; MRCP single-shot fast spin-echo [SSFSE]) per lo studio colangioRM con ricostruzioni maximun intensity projection (MIP), appositamente studiate per visualizzare direttamente il contenuto della via biliare e del dotto pancreatico. Dopo l’acquisizione di tali sequenze, sono state ottenute immagi-

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Table 2 Complications detected on magnetic resonance imaging for each surgical procedure

Complications, n (%)

Surgical procedure

Type of biliary complications

6 (29)

Orthotopic liver transplantation

5 (10)

Major liver resection

7 (1.1)

Cholecystectomy

4 (50)

Pancreaticoduodenectomy

3 anastomosis stenoses 2 inflammatory stenoses 1 biliary leakages 3 biliary fistulas 1 biliary leakage 1 inflammatory stenosis 5 biliary leakages 1 inflammatory stenosis 1 biliary fistula 3 biliopancreatic fistulas 1 biliary leakage

Tabella 2 Complicanze rilevate dalla RM per ogni tipo di procedura chirurgica

Complicanze, n (%)

Procedura chirurgica

Tipo di complicanze biliari

6 (29)

OLT

5 (10)

Resezione epatica maggiore

7 (1,1)

Colecistectomia

4 (50)

Cefalopancreasectomia

3 stenosi dell’anastomosi 2 stenosi infiammatorie 1 biliary leakage 3 fistole biliari 1 biliary leakage 1 stenosi infiammatorie 5 biliary leakage 1 stenosi infiammatorie 1 fistole biliari 3 fistole biliopancreatiche 1 biliary leakage

OLT, trapianto ortotopico di fegato

– lesions of the bile ducts (intrahepatic, hilar, extrahepatic). For each examination, a semiquantitative evaluation of the diagnostics possibilities provided by MRCP and CE-MRC in detecting postsurgical complications was performed, and a score was assigned: 0 = negative – no alterations; 1 = doubtful – changes identified doubtfully or not fully characterised; 2 = positive – alterations identified with certainty. In 22 patients, in which ERCP were performed from 1 to 3 days after MRI, ERCP and MRI results were then compared.

Results Results of the analysis are reported in Table 2. In particular, of the 21 patients undergoing liver transplantation, six showed abnormalities of the biliary tract, namely: surgical anastomosis stenoses (n=3); inflammatory stenosis (n=2); biliary leakage (n=1) (Figs. 1–4). In three of these patients, the alteration was identified on both unenhanced MRCP and postcontrast images (score 2); in two patients, the lesion was unclear and/or not completely detectable on

ni post-contrasto dopo somministrazione di Gd-EOB-DTPA (Primovist, Bayer Schering Pharma) 0,1 ml/kg (0,25 mmol/ kg) ad un flusso pari a 2 ml/s, seguito da un bolo di 20 ml di soluzione fisiologica. Si sono acquisite sequenze 3D LAVA (slice thickness 4,0 mm) in tre fasi (arteriosa, portale, all’equilibrio, a 20 min e 30 min) e sono state ottenute ricostruzioni 3D, ricostruzione multiplanari (MPR) e MIP. La durata complessiva dell’esame è stata di circa 40 minuti. Due radiologi esperti hanno quindi eseguito una valutazione comparativa a cieco delle immagini ottenute mediante MRCP tradizionale e CE-MRC con contrasto epatospecifico. In particolare per ogni esame sono stati presi in considerazione: – il tipo di intervento; – l’enhancement contrastografico parenchimale; – l’enhancement contrastografico delle vie biliari; – il timing dell’esame; – le lesioni delle vie biliari (intraepatiche all’ilo, extraepatiche). Per ogni esame è stata eseguita una valutazione semiquantitativa circa le possibilità diagnostiche fornite dalla MRCP e dalla CE MRC nella identificazione delle com-

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plicanze post-chirurgiche. È stato assegnato un punteggio: 0=negativ, assenza di alterazioni;1=dubbio, alterazioni evidenziate in maniera dubbia o non completamente caratterizzate dalla MRCP e/o dalla CE MRC; 2=positivo, alterazioni evidenziate con certezza sia dalla MRCP che dalla CE MRC. Nei 22 dei 142 pazienti quindi sottoposti ad esame ERCP, i risultati delle indagini RM sono stati retrospettivamente comparati con i dati emersi dalle indagini ERCP.

Risultati

Fig. 4 Contrast-enhanced magnetic resonance cholangiography (CE-MRC) after gadolinium ethoxy benzylic diethylenetriamine pentaacetic acid (Gd-EOB-DTPA) (Primovist) administration in OLT: maximum intensity projection (MIP), inflammatory stenosis (arrow). Fig. 4 CE MRC con somministrazione di Gd-EOB-DTPA (Primovist) in trapianto epatico: MIP. Stenosi infiammatoria (freccia).

precontrast MRCP (score 1) but was more clearly identified on CE-MRC images (score 2); in a last patient, the alteration depicted by the postcontrast images (score 2) was not visualised on unenhanced MRCP (score 0). Of the 50 patients undergoing major liver resection, five showed biliary abnormalities: biliary fistulas (n=3), biliary leakage (n=1) and inflammatory stenosis (n=1) (Table 2) (Fig. 5). In three of these patients, the alteration was identified on both MRCP and CE-MRC sequences (score 2); one patient showed a alteration not clearly or completely demonstrated by MRCP (score 1) but that was identified on postcontrast images (score 2); in the last patient, the alteration identified on postcontrast images (score 2) had not been depicted by MRCP (score 0). In one patient, an alteration of the biliary tree suspected on the MRCP precontrast images was not confirmed by the postcontrast MRC sequence (score 1). Of the 63 patients undergoing cholecystectomy, seven showed abnormalities of the biliary tract: biliary leakage (n=5); inflammatory stenosis (n=1); biliary fistulas (n=1). In five of these cases, the alteration was identifiable in both the CE and non-CE sequences (score 2); in one case, the lesion was not clearly and/or completely revealed by MRCP (score 1) but was detected on postcontrast images (score 2); in one case, the lesion was detected only on the CE-MRC images (score 2) but not on the precontrast ones (score 0). Of the eight patients who underwent pancreaticoduodenectomy, four had biliary lesions: biliary–pancreatic fistulas (n=3), and biliary leakage (n=1). In three of these

All’analisi comparativa dei 142 pazienti, in 22 casi sono emerse complicanze post-chirurgiche (Tabella 2); questi 22 pazienti sono stati sottoposti ad ERCP. In particolare, dei 21 pazienti sottoposti a trapianto epatico, 6 presentavano alterazioni delle vie biliari, e più specificamente: 3 pazienti presentavano stenosi dell’anastomosi chirurgica, 2 pazienti presentavano una stenosi infiammatoria, 1 paziente presentava biliary leakage (Figg.1–4). In 3 di questi pazienti l’alterazione è stata individuata sia nelle immagini delle sequenze MRCP senza mezzo di contrasto, sia in quelle post-contrasto (punteggio 2); 2 pazienti presentavano una alterazione non evidenziabile chiaramente e/o completamente alla MRCP pre-contrastografica (punteggio 1), che è stata individuata però dalle immagini CE MRC (punteggio 2); in 1 paziente l’alterazione individuata alle immagini post-contrastografiche (punteggio 2) non era stata evidenziata alla MRCP senza mezzo di contrasto (punteggio 0). Dei 50 pazienti sottoposti a resezione epatica maggiore (Tabella 2), 5 presentavano alterazioni delle vie biliari; 3 pazienti presentavano fistole biliari, 1 paziente presentava biliary leakage, ed 1 paziente presentava stenosi infiammatoria (Fig. 5). In 3 di questi pazienti l’alterazione è stata individuata sia nelle immagini delle sequenze MRCP, sia in quelle di CE MRC (punteggio 2); 1 paziente presentava un’alterazione non evidenziabile chiaramente e/o completamente alla MRCP (punteggio 1), che è stata individuata però dalle immagini post-contrasto (punteggio 2); in 1 altro paziente l’alterazione individuata alle immagini post-contrasto (punteggio 2) non era stata evidenziata alla MRCP (punteggio 0); ed in 1 ultimo paziente è stata evidenziata una immagine dubbia riferibile ad alterazione delle vie biliari alla MRCP pre-contrasto che non è stata confermata dalle immagini post-contrastografiche (punteggio 1). Dei 63 pazienti sottoposti a colecistectomia, 7 presentavano alterazioni delle vie biliari: 5 presentavano biliary leakage; 1 paziente presentava stenosi infiammatorie ed 1 paziente presentava fistole biliari. In 5 casi l’alterazione è stata individuata sia nelle immagini delle sequenze MRCP, sia in quelle della CE MRC (punteggio 2). In 1 caso è stata evi-

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Fig. 5 Contrast-enhanced magnetic resonance cholangiography (CE-MRC) after gadolinium ethoxy benzylic diethylenetriamine pentaacetic acid (Gd-EOB-DTPA) (Primovist) administration in hepatectomy: axial image. Inflammatory stenosis. Granulation tissue tightens the bile duct lumen (arrow). Fig. 5 CE MRC con somministrazione di Gd-EOB-DTPA (Primovist) in epatectomia: immagine assiale. Stenosi infiammatoria. Si apprezza tessuto infiammatorio che restringe il lume del coledoco (freccia).

patients, the alteration was identified both on the precontrast MRCP images and in the CE-MRC sequences (score 2); one patient had a alteration not clearly and/or completely identified on the precontrast MRCP (score 1), which was, however, correctly identified on the CE-MRC images (score 2). CE-MRC highlighted with certainty 100% of postsurgical lesions that were present in the cases examined, a

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denziata una lesione non chiaramente e/o completamente dimostrabile alla MRCP (punteggio 1), che è stata però individuata dalle immagini post-contrasto (punteggio 2). In 1 caso la lesione è stata individuata solo nelle immagini CE MRC (punteggio 2) ma non in quelle pre-contrasto (punteggio 0). Degli 8 pazienti sottoposti a cefalopancreasectomia, 4 presentavano alterazioni delle vie biliari; 3 pazienti presentavano fistole bilio-pancreatiche; e 1 paziente presentava biliary leakage. In 3 di questi pazienti l’alterazione è stata individuata sia nelle immagini delle sequenze MRCP precontrasto, sia in quelle CE MRCP (punteggio 2); 1 paziente presentava un’alterazione non evidenziabile chiaramente e/o completamente alla MRCP pre-contrasto (punteggio 1), che è stata però individuata dalle immagini CE MRC (punteggio 2). La CE MRC ha evidenziato con certezza il 100% delle lesioni post-chirurgiche presenti nei casi presi in esame, che sono state confermate anche al successivo esame ERCP. La MRCP ha diagnosticato con certezza il 64% delle complicanze biliari post-chirurgiche ed ha permesso di sospettare la presenza di 5 alterazioni che sono poi state confermate dalla ERCP. In un caso però la MRCP ha evidenziato un reperto dubbio che la ERCP ha escluso, mentre in due casi non ha permesso di evidenziare la lesione che è stata messa in evidenza invece dalla CE MRC e confermata poi dalla ERCP (Tabella 3).

Discussione La MRCP si è ormai affermata come metodica fondamenb

Fig. 6a,b Biliary obstruction in cholangitis after orthotopic liver transplantation (OLT). a Maximum intensity projection (MIP) rendering of magnetic resonance cholangiopancreatography (MRCP) study partitions. b Contrast-enhanced magnetic resonance cholangiography (CE-MRC): 3D maximum intensity projection (MIP) image. Fig. 6a,b Ostruzione biliare in colangite in OLT. a Ricostruzione MIP delle immagini dello studio MRCP. b CE-MRC: ricostruzione 3D MIP.

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a

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b

c

Fig. 7a-c Nonanastomotic stenosis (arrow). a,b Contrast-enhanced magnetic resonance cholangiography (CE-MRC): a 3D maximum intensity projection (MIP) rendering. b Axial image. c MIP rendering of magnetic resonance cholangiopancreatography (MRCP) study partitions. Fig. 7a-c Stenosi non anastomotica (freccia). a,b Ricostruzione MIP delle immagini dello studio MRC. b immagine assiale. c Ricostruzione 3D MIP dello studio MRCP.

a

b

Fig. 8a,b Segmental biliary excretion, contrast-enhanced magnetic resonance cholangiography (CE-MRC) study: a Axial image. b 3D maximum intensity projection (MIP) rendering. Impaired biliary excretion is demonstrated by abnormal enhancement of the right liver lobe and failure to visualise the right biliary tree (arrow). Fig. 8a,b Studio di escrezione segmentale biliare: CE-MRC, a immagine assiale e b ricostruzione 3D. Si apprezza alterazione dell’escrezione biliare con alterata impregnazione del parenchima epatico del lobo destro e mancata visualizzazione dell’albero biliare di destra (freccia).

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Table 3 Comparison between magnetic resonance cholangiopancreatography (MRCP) and contrast-enhanced magnetic resonance cholangiography (CEMRC)

Pazienti, n

142

Exams, n

22 positive exams (confirmed at ERCP) 120 negative exams

Score

2 1 0

MRCP

CE-MRC

n

%

n

%

14 6 122

64 27 102

22 0 120

100 0 100

Tabella 3 Confronto colangio-pancreato-risonanza magnetica (MRCP) e colangio-risonanza magnetica con mezzo di contrasto epatospecifico (CE-MRC)

Pazienti, n

142

Esami, n

22 esami positivi (confermati alla ERCP) 120 esami negativi

Punteggio

2 1 0

MRCP

CE-MRC

n

%

n

%

14 6 122

64 27 102

22 0 120

100 0 100

ERCP, colangiopancreatografia retrograda endoscopica

which were then confirmed at subsequent ERCP examination. MRCP showed with certainty 64% of postsurgical biliary complications and led to suspicion of the presence of five pathological changes that were then confirmed by ERCP. In one case, however, the MRCP sequence showed a doubtful finding that ERCP then excluded, whereas in two cases, MRCP did not reveal the lesion that was depicted by CE-MRC and confirmed by ERCP (Table 3).

Discussion MRCP is now established as a fundamental method in evaluating the biliary tract, both in primary diseases and after surgery. Lee et al. and Seale et al. [22, 30] recently reported their experience with clinical applications of CE-MRC with Gd-EOB-DTPA, even though some preliminary studies had already appeared earlier [31, 32]. Nonetheless, the use of CE-MRC with Gd-EOB-DTPA in evaluating changes following liver surgery has not been sufficiently analysed. It is shared opinion that early treatment and resolution of postsurgical biliary complications heavily depends on a diagnosis as accurate, timely and discriminating as possible. The best diagnostic contribution is therefore provided by CE-MRC using liver-specific contrast medium, which allows accurate and dynamic study, providing functional as well as morphological information about biliary lesions [3, 30, 33]. Study of the biliary tree requires a detailed outline of each small anatomical structure, and it is thus essential to obtain high-quality imaging and high spatial resolution. The CE-MRC technique investigates the bile ducts by increasing the signal intensity of bile on T1-weighted

tale nella valutazione delle vie biliari, sia nelle situazioni di patologia primitiva che dopo intervento chirurgico. Recentemente Lee et al. [22] e Seale et al. [30] hanno pubblicato lavori sulle applicazioni cliniche dello studio CE MRC con Gd-EOB-DTPA, ma già prima erano apparsi alcuni studi preliminari [31, 32]; tuttavia non sono state analizzate sufficientemente le applicazioni nella valutazione delle alterazioni post-chirurgia epatica. È condiviso che il trattamento precoce e risolutivo delle complicanze post-chirurgiche biliari dipende imprescindibilmente da una diagnosi quanto più accurata, tempestiva e dirimente possibile. Il miglior apporto diagnostico è, pertanto, fornito dall’attuazione di uno studio di CE-MRC, utilizzando mezzo di contrasto epatospecifico, che consente un accurato studio dinamico, in grado di fornire informazioni funzionali oltre che morfologiche delle lesioni [3, 30, 33]. La CE-MRC indaga i dotti biliari mediante l’incremento di intensità di segnale della bile nelle immagini T1 pesate acquisite durante l’escrezione epatobiliare di mezzo di contrasto. L’alto contrasto che si ottiene nelle vie biliari grazie alla somministrazione di mezzo di contrasto rende altamente diagnostiche le ricostruzioni multiplanari e MIP dell’albero biliare. Il leakage biliare è la più comune complicanza post-colecistectomia [33–37]. Tra le complicanze biliari che gravano il decorso postoperatorio dopo intervento di trapianto epatico le più frequenti includono le stenosi, il leakage biliare e la disfunzione dello sfintere di Oddi [38–42]: l’incidenza risulta variabile da un 10% nel caso di donatore cadavere al 30% nel caso di donatore vivente. Le stenosi rappresentano le complicanze tardive più frequenti, verificandosi generalmente dopo mesi

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images acquired during the hepatobiliary excretion of contrast medium. The high contrast obtained in the biliary tract after contrast administration makes MPR and MIP of the biliary tree highly diagnostic. Biliary leakage is the most common postcholecystectomy complication [33–37]. The most common biliary complications that affect postoperative course after liver transplant surgery include stenosis, bile leakage and dysfunction of the sphincter of Oddi [38–42]. Their incidence varied from 10% for cadaveric donors to 30% for living donors. Bile duct stenoses are the most frequent late complications, occurring usually months or years after surgery, and they can be divided into anastomotic (AS) and nonanastomotic (NAS) stenoses (Figs. 6–8). AS are related to technical factors such as an exceedingly tight seam, whereas the NAS have a pathogenetic mechanism related to ischaemic and immunologic factors and to graft deficiency [39]. The frequency of AS is similar both for bile duct–bile duct anastomoses and for bile duct–small bowel anastomoses according to Roux. If unrecognised and untreated, stenoses can result in cholestasis, severe graft failure, septic complications, secondary cirrhosis and even death. Also frequent is acute obstruction of the common hepatic duct, causing marked dilatation of the more cranial segments of the biliary tree. This event can occur because the surgeon mistakes the common hepatic duct for the cystic duct, thus closing the former instead of the latter, or in case of incorrect assessment of abnormal course of the common hepatic duct, which is thus injured during the surgical procedure [36, 37, 43]. Recently, there has been a significant increase in the incidence of late stenosis of the extrahepatic ducts. This complication is often also due to a thermal injury during the surgical procedure that can lead to acute necrosis of the bile duct with bile leak or, if the injury is less severe, late fibrosis. Not infrequently, postsurgical inflammation and fibrosis around the extrahepatic ducts can cause late biliary stenosis. With regard to complications occurring after pancreaticoduodenectomy, well described in the literature are the possible consequences of pancreatic enzyme activation when they are in contact with the enteric juice (in the presence of pancreatic anastomosis dehiscence) and the negative consequences in patients who develop postoperative peritonitis resulting in a pancreatic– digestive fistula [44]. The incidence of biliary leakage after hepatectomy without biliary reconstruction, however, varies from 4% to 12% [45, 46]. Left hepatectomy shows a higher incidence of bile leakage, but after right hepatectomy, bile leakage is frequently difficult to control due to the pumping action of the right hemidiaphragm [45, 46]. CE-MRC provides good representation of the nondilated bile duct segments, and this can be particularly useful in post-OLT assessment. In patients with biliary–enteric anastomosis, CE-MRC can first of all assess anastomosis patency, detect the presence of a bile leak and disclose –

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od anni dall’atto chirurgico, e si differenziano in anastomotiche (AS) e non anastomatiche (NAS) (Figg. 6–8). Le AS sono in relazione ad fattori tecnici come una sutura troppo stretta, mentre le NAS riconoscono un meccanismo patogenetico legato a fattori immunologici, ischemici, ed insufficienza del graft [39]. La frequenza di stenosi anastomotiche è simile sia per le anastomosi coledoco-coledoco che per quelle coledoco-digiuno su Roux. Le stenosi se non riconosciute e non trattate comportano colestasi, grave insufficienza del graft, complicanze settiche, cirrosi secondaria fino alla morte. Frequente è anche l’ostruzione acuta del dotto epatico comune, che causa marcata dilatazione a monte; tale evenienza si può verificare perché il chirurgo scambia il dotto epatico comune per il dotto cistico e lo chiude, e in caso di errata valutazione di decorsi anomali del dotto epatico comune con lesione dello stesso durante la procedura chirurgica [36, 37, 43]. Recentemente si è assistito al notevole incremento dell’incidenza di stenosi tardiva dei dotti extraepatici. Tale complicanza si verifica spesso anche per una lesione termica durante la procedura chirurgica che può portare a necrosi acuta del dotto biliare con leak biliare o, se la lesione è meno severa, a fibrosi. Non di rado si sviluppa conseguentemente all’atto chirurgico una fibrosi e una infiammazione attorno ai dotti extra-epatici che possono causare una stenosi tardiva. Per quanto concerne le complicanze post-duodenocefalopancreasectomia, sono ben descritte in letteratura sia le possibili conseguenze dell’attivazione degli enzimi pancreatici quando questi vengono a contatto con il succo enterico (in presenza di una deiscenza dell’anastomosi pancreatica), sia le conseguenze negative nei pazienti che sviluppano una peritonite post-operatoria conseguente una fistola pancreatico-digestiva [44]. L’incidenza di biliary leakage dopo epatectomia senza ricostruzione biliare, invece, varia dal 4% al 12% [45, 46]. L’epatectomia sinistra mostra un’incidenza maggiore di leakage biliare, ma dopo epatectomia destra è relativamente alta la frequenza di un leak difficilmente controllabile a causa dell’azione di pompaggio dell’emidiaframma destro [45, 46]. La CE-MRC consente un’ottima rappresentazione dei segmenti non dilatati dei dotti biliari; questo può essere particolarmente utile nella valutazione postOLT. Nel caso di pazienti con anastomosi bilioenterica, la CE-MRC consente di valutare la pervietà dell’anastomosi, evidenziare la presenza di bile leak, e dimostrare, in caso di una lesione cistica, la presenza di comunicazione tra questa e la via biliare [47]. Sebbene molte indicazioni allo studio delle vie biliari vengano soddisfatte dalla MRCP, ci sono delle specifiche situazioni in cui l’utilizzo di CE-MRC con mezzo di contrasto epatospecifico diventa indispensabile: per esempio lo studio di leakage biliari dopo chirur-

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in the case of a cystic lesion – the presence of communication with the bile duct [47]. Although many indications to the study of the biliary tract are met by MRCP, there are specific situations in which the use of CE-MRC with liver-specific contrast becomes essential, for example, in studying bile leakage after surgery or trauma, and for functional evaluation of the sphincter of Oddi [47–50]. MRCP is useful for highlighting the presence of biliary leakage, but it does not provide functional information; it often shows indirect signs of the presence of leaks but cannot show them directly. Frequently, MRCP does not allow differentiation of biliary leakage from ascites, fluid collections or soft tissue oedema – all common conditions in the postoperative period. CE-MRC, by contrast, provides both anatomical and functional information [17]. This study showed that MRCP could detect 64% of bile duct lesions, but in 27% of cases, it led only to a suspected alteration without allowing a positive definition (Table 3). CE-MRC diagnosed all complications, which were also confirmed by subsequent ERCP. MRCP in two cases failed to detect changes that were diagnosed with the CE-MRC and confirmed by ERCP. ERCP confirmed all lesions identified by CE-MRC but missed one finding visualised by MRCP only and not by CE MRC.

gia o trauma e lo studio funzionale dello sfintere di Oddi [47–50]. La MRCP è utile nell’evidenziare la presenza di biliary leakage, ma non fornisce informazioni funzionali e spesso evidenzia segni indiretti della presenza del leak, senza poterlo evidenziare direttamente. Di frequente la MRCP non consente di differenziare il biliary leakage da ascite, raccolte fluide, edema/flogosi dei tessuti molli, tutte condizioni comuni nel periodo post-operatorio. La CE MRC, di contro, fornisce informazioni sia anatomiche che funzionali [17]. Da questo lavoro è emerso che la MRCP è stata in grado di rilevare il 64% delle lesioni delle vie biliari, ma nel 27% dei casi ha permesso di esprimere solo un sospetto di alterazione, senza consentire una definizione certa e dirimente (Tabella 3). La CE MRC ha diagnosticato tutte le complicanze che sono state quindi confermate dalla successiva ERCP. La MRCP in due casi non ha rilevato alterazioni che sono state invece diagnosticate alla CE MRC e confermate alla ERCP. La ERCP ha confermato tutte le lesioni messe in evidenza dalla CE MRC, mentre ha smentito un reperto evidenziato solo alla MRCP e non alla CE MRC.

Conclusioni Conclusions The use of contrast material with hepatobiliary excretion allows accurate and extensive evaluation of biliary tract alterations, especially in assessing postsurgical complications. CE-MRC overcomes the limitations of MRCP in all cases in which the latter does not permit a definitive diagnosis and allows complete and definitive characterisation of biliary tract alterations in patients undergoing major liver surgery, without the use of more invasive tests, such as ERCP, which exposes the patient to a high dose of ionising radiation and is burdened by a risk of serious complications. The high concentration of Gd-EOB-DTPA in the bile ducts enables functional imaging of biliary excretion, assessment of segmental function, fistulas and extent of bile leakage, and differentiation of the causes of biliary obstruction.

L’uso di MdC ad escrezione epatobiliare consente uno studio accurato e panoramico delle alterazioni delle vie biliari, specie nelle valutazioni delle complicanze postchirurgiche. La CE MRC sopperisce ai limiti della MRCP in tutti i casi in cui questa non consente una diagnosi definitiva, e permette di caratterizzare in maniera esaustiva le alterazioni delle vie biliari nei pazienti sottoposti a chirurgia epatica maggiore senza ricorrere alla ERCP, esame invasivo e che espone il paziente ad Rx ionizzanti e gravato da possibili gravi complicanze. L’alta concentrazione di Gd-EOB-DTPA nei dotti biliari permette infine un imaging funzionale di escrezione biliare, consentendo di valutare la funzionalità segmentaria, le fistole e l’entità dei leakage biliari, e di differenziare la causa delle ostruzioni biliari.

Conflict of interest None

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