RIQUEZA DE ESPECIES Y DIVERSIDAD FUNCIONAL EN LOS ENSAMBLES DE MURCIÉLAGOS DE DOS TIPOS DE SELVA EN YUCATÁN, MÉXICO
TESIS QUE PRESENTA JUAN MANUEL PECH CANCHÉ PARA OBTENER EL GRADO DE DOCTOR EN
ECOLOGÍA Y MANEJO DE RECURSOS NATURALES
Xalapa, Veracruz, México 2010
RECONOCIMIENTOS
Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT) por la beca de manutención otorgada para realizar los estudios de posgrado (Reg. 190551). Al Cuerpo Académico Bioecología Animal del Campus de Ciencias Biológicas y Agropecuarias de la Universidad Autónoma de Yucatán (CCBA-UADY) por el financiamiento parcial del trabajo de campo. A la Secretaría de Posgrado del Instituto de Ecología, A.C. (INECOL), que financiaron parcialmente el trabajo de campo y me otorgaron una beca parcial de manutención. A la Secretaría de Ecología del Gobierno del Estado de Yucatán y al Instituto Nacional de Antropología e Historia (INAH), Centro Yucatán, por las facilidades otorgadas para ingresar a los sitios de estudio.
3
AGRADECIMIENTOS A mis asesores, Dr. Gonzalo Halffter y Dra. Claudia Moreno; Dr Halffter, gracias por ser parte de este trabajo, su visión y objetividad fueron muy importantes en mi formación profesional; Claudia, tu claridad y sencillez para enseñar son invaluables, muchas gracias por toda tu disposición para apoyarme, eres una muy buena asesora pero una aún mejor persona. Al Comité Tutorial, Dr. Vinicio Sosa y Dra. Silvia Hernández; Vini, gracias por tu honestidad y toda tu orientación, debido a eso termine haciendo lo que hoy hago; teacher woman, gracias por toda la ayuda que me brindo a todo lo largo de este proceso, en especial durante el trabajo de campo. Al Dr. Eduardo Pineda, cuyos comentarios no solo enriquecieron este documento sino también mi formación profesional. A todos los amigos que hice en el posgrado, a mis compañeras (os) de la generación 2004 por todos los gratos momentos que pasamos juntos, hacer el posgrado fue una muy bonita etapa de mi vida y me dio mucho gusto haberlos conocido en ese proceso. A todas las personas con las que pude interactuar más allá de un aula, Bati, Nath, Ivonne, Nay, Glo, Lu, Isma, Mat, muchas gracias por su amistad. A los Jipies, los cascareros de San Pedro y de la colonia, así como a Rafa Colorado, por su ayuda para mantener mi afición futbolera y con quienes he compartido muy gratos momentos extra-académicos. Un especial agradecimiento para Miguel, Brenda & Ian, compa, gracias por hacerme parte de tu familia y tus palabras de aliento en los momentos más difíciles del posgrado; Eduardo & Flor, muchas gracias por su ayuda en diferentes momentos y circunstancias y por mostrarme el verdadero valor de la amistad desinteresada; Diego, Zuemi & Nicte-Há, gracias por su amistad y todas las experiencias vividas en este último año.
4
A Cristina MacSwiney, no sólo por su ayuda en la tesis prestándome material de campo, sino por todo su apoyo durante este proceso, eres una gran persona y me da mucho gusto mantener tu amistad más allá de que podamos seguir colaborando juntos. A todas las personas que me ayudaron durante el trabajo de campo, sin ustedes no hubiera podido sembrar lo que ahora estoy cosechando, en especial a Diana, Erendira, Aleyda y Adrian, quienes fueron parte importante en esta etapa, gracias por toda su ayuda y las experiencias que pasamos juntos; D, gracias por ser mi PP Grillo y regresarme a mi realidad en diversos momentos. A todas las personas con las que compartí parte de mi vida durante los últimos años, tanto en Xalapa, Mérida y Pachuca, y que por cuestiones de espacio me es difícil nombrarlas personalmente, ustedes han sido una parte importante en todo este proceso y se los haré saber en su momento de manera personal. A tod@s ustedes, profesores y compañer@s, pero sobre todo amig@s: muchas gracias; espero que este punto no represente el final de una etapa académica y de nuestra amistad, sino que sea el punto de partida de una relación de colaboración y sobre todo amistad más estrecha, ya que espero seguir en contacto con tod@s y cada un@ de ustedes. Y como siempre al final viene lo mejor, le agradezco enormemente a toda mi familia, porque a través de ella he tenido las fuerzas para llegar hasta este punto. Alejarme de casa me robo muchos momentos con ustedes, tanto tragos dulces como amargos, pero ha sido una experiencia enriquecedora que me ha permitido revalorar el sentido del núcleo familiar, el cual no se basa en distancias geográficas sino en la unidad familiar, y hoy más que nunca mi corazón está con todos ustedes… los quiero mucho. En la sección de Agradecimientos de cada Capítulo se reconoce la contribución en particular de otras personas en dichas secciones. … a los murciélagos, seres fascinantes con quienes también espero seguir trabajando.
5
DEDICATORIA
A la familia … A mis padres, Lucía y Freddy, por haberme dado la vida y las bases para vivirla. … y también por haber querido (y mantenido) a este su hijo biólogo. A mis hermanas, Aracelly, Consuelo, Lucía y María, por todos los buenos momentos que hemos pasado juntos, … y lo que nos faltan…. A Alex, Rosita y Julio, que han llegado (o en camino) a complementar la familia de una muy buena manera. A mis abuelos, Galdino (†), Natividad (†), Eduardo y Manuela, por enseñarme a reconocer mi origen, a amar mi raza y costumbres, pero en especial a la familia. Al destino, por ponerme en este camino… … y cruzar en él a bellas personas a las cuales les agradeceré de una manera muy personal.
… a todas las personas que, como mi abuelo Galdino (†), vivieron amando a la tierra, su tierra, y se esmeraron por mantener vivas y transmitir a las nuevas generaciones sus costumbres… sus conocimientos son invaluables y no requieren títulos profesionales para ser reconocidos.
6
ÍNDICE RECONOCIMIENTOS .................................................................................................................... 3 DEDICATORIA............................................................................................................................... 6 ÍNDICE ............................................................................................................................................ 8 LISTAS DE TABLAS Y FIGURAS ......................................................................................... 11 RESUMEN ..................................................................................................................................... 13 CAPÍTULO 1 INTRODUCCIÓN ..................................................................................................................... 15 Los ecosistemas naturales ...................................................................................................... 15 Las selvas de Yucatán ............................................................................................................ 16 Los murciélagos como grupo de estudio ................................................................................ 17 Conocimiento de los murciélagos en Yucatán ....................................................................... 18 Planteamiento de la tesis ........................................................................................................ 19 LITERATURA CITADA ........................................................................................................... 21 CAPÍTULO 2 Complementarity and efficiency of bat capture methods in a lowland tropical dry forest of Yucatan, Mexico ........................................................................................................................ 25 ABSTRACT ............................................................................................................................... 26 INTRODUCTION ...................................................................................................................... 27 MATERIALS AND METHODS ............................................................................................... 28 Study area ............................................................................................................................... 28 Bat Capture............................................................................................................................. 29 Comparison of assemblage parameters among capture methods ........................................... 30 Complementarity between capture methods .......................................................................... 31 RESULTS................................................................................................................................... 31 Comparison of the assemblage parameters between methods ............................................... 31 Complementarity between methods ....................................................................................... 32 DISCUSSION ............................................................................................................................ 33
8
Comparison of capture methods ............................................................................................. 35 Complementarity between capture methods .......................................................................... 36 ACKNOWLEDGMENTS .......................................................................................................... 37 LITERATURE CITED .............................................................................................................. 38 CAPÍTULO 3 Additive partitioning of Phyllostomid bat richness in fine and broad spatiotemporal scales in Yucatan, Mexico ........................................................................................................................ 48 ABSTRACT ............................................................................................................................... 49 INTRODUCTION ...................................................................................................................... 50 METHODS................................................................................................................................. 52 Study sites .............................................................................................................................. 52 Bat capture.............................................................................................................................. 53 Statistical Analyses ................................................................................................................ 54 RESULTS................................................................................................................................... 55 Inventory completeness, richness and total abundance .......................................................... 55 Additive Partitioning .............................................................................................................. 56 DISCUSSION ............................................................................................................................ 57 Spatial dimension ................................................................................................................... 58 Temporal dimension ............................................................................................................... 60 Importance of the analyses at different spatial and temporal scales ...................................... 62 Conservation implications ...................................................................................................... 63 ACKNOWLEDGMENTS .......................................................................................................... 64 LITERATURE CITED .............................................................................................................. 65 CAPÍTULO 4 The relationship between functional diversity and species richness for three tropical bat assemblages in Mexico............................................................................................................... 78 ABSTRACT ............................................................................................................................... 79 INTRODUCTION ...................................................................................................................... 80 MATERIALS AND METHODS ............................................................................................... 82
9
Bat assemblages ..................................................................................................................... 82 Analysis of functional diversity ............................................................................................. 82 RESULTS................................................................................................................................... 84 The relationship between FD, species richness and functional group richness ..................... 84 Important functional traits ...................................................................................................... 84 DISCUSSION ............................................................................................................................ 85 Species richness and FD ......................................................................................................... 85 Functional traits ...................................................................................................................... 86 Redundancy and functional groups ........................................................................................ 87 ACKNOWLEDGMENTS .......................................................................................................... 89 LITERATURE CITED .............................................................................................................. 90 CAPÍTULO 5 DISCUSIÓN Y CONCLUSIONES GENERALES ................................................................. 102 Factores que influyen en la riqueza de especies de murciélagos en la Península de Yucatán................................................................................................................................. 102 Relaciones entre la riqueza de especies, gremios tróficos y diversidad funcional ............... 104 Perspectivas futuras para la investigación ............................................................................ 106 Conclusión general ............................................................................................................... 107 LITERATURA CITADA ......................................................................................................... 108 ANEXO 1 ..................................................................................................................................... 112 ABSTRACT ............................................................................................................................. 113 AGRADECIMIENTOS ........................................................................................................... 117 LITERATURA CITADA ......................................................................................................... 117
10
LISTAS DE TABLAS Y FIGURAS Capítulo 2 Table 2.1. Bat captures, sampling effort and observed and estimated species richness with three capture methods in Dzibichaltun National Park, Yucatan, Mexico ……………………………. 44 Figure 2.1. Rarefaction curves for any single method (A) and their combinations (B) in the Dzibilchaltun National Park, Yucatan. * HT = Harp trap, G-Mn = Ground mist nets, SC-Mn= Sub-canopy mist nets …………………………………………………………………..……….. 45 Figure 2.2. Proportion of bat trophic guilds recorded with each capture method ………..…….. 46 Figure 2.3. Venn diagrams representing the taxa (families, genera and species) recorded exclusively with each capture method and shared among them. The percentage of complementarity in species composition between the capture methods was calculated using the index described by Colwell and Coddington (1994). * HT = Harp trap, G-Mn= Ground mist nets, SC-Mn= Sub-canopy mist nets ……………………………………………………………….… 47
Capítulo 3 Table 3.1. Number of bats captured at three deciduous tropical forest sites and three semideciduous tropical forest sites during the dry and rainy seasons in the state of Yucatan, Mexico. For each assemblage, the observed species richness as well as the maximum species richness according to abundance based (Chao1) and presence-absence based (Chao2) estimators are provided. The completeness of the bat inventories is the proportion of observed species richness relative to maximum expected richness ....................…………………………………. 72 Table 3.2. Additive partitioning of α and β Phyllostomid bat diversity in spatial and temporal dimensions, with separate analyses for each vegetation type and each season (dry, rainy). Observed partitions (Obs) are compared with those expected (Exp) after 1000 randomisations. + indicates that the observed value is significantly higher than expected; NS indicates that the difference was not significant ....................................................................................................... 73 Figure 3.1. Location of the sampling sites in the state of Yucatan, Mexico (● deciduous tropical forest, ▲ semideciduous tropical forest) ...................................................................................... 74 Figure 3.2. Hierarchical model for the additive partitioning of Phyllostomid bat diversity at spatial and temporal dimensions ................................................................................................... 75
11
Figure 3.3. Additive partitioning of Phyllostomid bat diversity observed in all scales, with separate analyses for the spatial and temporal dimensions. Numbers within bars refer to mean species richness in each hierarchical level. * Denotes that observed mean species richness differs from expected values with P < 0.05 ............................................................................................. 76 Appendix 3.1. Number of bats recorded by capture method and sampling period in the state of Yucatan, Mexico .......................................................................................................................... 77
Capítulo 4 Table 4.1. Biological and structural characteristics of three bat assemblages from central and southern Mexico ……………………………………………………………………….……….. 95 Table 4.2. Functional traits of phyllostomid bats and their categories used in the analyses …… 96 Table 4.3. Main functional traits according to the PCA analysis of three Mexican bat assemblages………………………………………………………………………..……………. 97 Figure 4.1. Relationships between functional diversity (FD), species richness (S) and functional group richness (FR) for the Yucatan bat assemblage. ●: All traits; ◊: without size (WO-Size); X: without habitat use (WO-HU); □: without feeding (WO-Feeding);
: without activity pattern
(WO-AP) ………………………………………………………………………………..……… 98 Figure 4.2. Relationships between functional diversity (FD), species richness (S) and functional richness (FR) for the Veracruz bat assemblage. ●: All traits; ◊: without size (WO-Size); X: without habitat use (WO-HU); □: without feeding (WO-Feeding) …………………………….. 99 Figure 4.3. Relationships between functional diversity (FD), species richness (S) and functional richness (FR) for the Oaxaca bat assemblage. ●: All traits; ◊: without size (WO-Size); □: without feeding (WO-Feeding);
Without activity pattern (WO-AP) ……………………………..... 100
Apéndice 1 Tabla A.1. Diversidad de murciélagos registrada con cada uno de los métodos de registro empleados. Taxonomía de acuerdo a Simmons (2005) ………………………………..……… 120 Figura A.1. Diagrama de Venn representando los taxones (familias, géneros y especies) registrados de manera exclusiva y compartida entre cada método, así como el porcentaje de complementariedad entre los métodos …………………………………………………..……. 121
12
RESUMEN Se estudiaron los patrones de riqueza y diversidad funcional en los ensambles de murciélagos en dos tipos de selva en Yucatán, México. En el primer capítulo se presenta una revisión acerca del estado de los dos principales ecosistemas naturales de Yucatán, la selva baja caducifolia y la selva mediana subcaducifolia, su representación en las áreas naturales protegidas y el estado del conocimiento de los murciélagos en la región. En el segundo capítulo se evalúa la eficiencia del uso combinado de diferentes métodos de captura para lograr adecuados inventarios de especies de murciélagos. Se encontró que, aunque con las redes de niebla a nivel de sotobosque se logra una adecuada representación de los murciélagos filostómidos, familia más abundante en el Neotrópico, el uso combinado de métodos de captura permite lograr un mejor inventario de murciélagos. Lo anterior se confirma en el Anexo 1, en el que se discute la relevancia de incluir métodos de registro indirectos para mejorar la calidad de los inventarios de especies registrados con los métodos de captura convencionales. En el tercer capítulo se analizó la contribución relativa de los componentes alfa y beta sobre la riqueza de especies de murciélagos a diferentes escalas espacio-temporales en dos selvas de Yucatán, México. Se encontró que la composición de las especies de los ensambles de murciélagos de Yucatán es dinámica en espacio y tiempo, ya que en cada una de estas dimensiones los componentes alfa y beta tuvieron diferente contribución, por lo cual, para evaluar adecuadamente la diversidad de murciélagos se requiere incluir una variedad de escalas espacio-temporales en los diseños de muestreo. En el cuarto capítulo se analizaron las relaciones entre la riqueza de especies con la riqueza y diversidad funcional en tres ensambles de murciélagos tropicales de México. Aunque no se encontró un patrón consistente para las relaciones entre la diversidad funcional, la riqueza funcional y la riqueza de especies en los tres ensambles de murciélagos analizados, si se encontró una fuerte correlación entre la diversidad funcional y la riqueza de especies, lo que muestra que los ensambles de murciélagos analizados no exhiben redundancia funcional. En el quinto capítulo se discute acerca de los factores que influyen en la riqueza de especies de murciélagos en la Península de Yucatán, las relaciones entre la riqueza de especies, gremios tróficos y diversidad funcional, así como las perspectivas futuras para el estudio de los murciélagos, no solo para la Península de Yucatán sino en un contexto biogeográfico más amplio.
13
CAPÍTULO 1
INTRODUCCIÓN
14
CAPÍTULO 1 INTRODUCCIÓN
Los ecosistemas naturales Los efectos sobre la biodiversidad del cambio de ecosistemas naturales a sistemas productivos es un fenómeno muy estudiado en diversas regiones y con diversos grupos biológicos (ej. Faria et al., 2007; Perfecto et al., 2003; Schulze et al., 2004). Sin embargo, pocos trabajos se han orientado a comparar la diversidad que mantienen diversos ecosistemas naturales en una misma región (Bernard y Fenton, 2007) o la diversidad de especies en diferentes puntos del área de distribución de un mismo ecosistema (Stoner, 2005). Los enfoques antes planteados permitirían una mejor visión de la variación espacial y estacional de la riqueza de especies dentro de los ecosistemas naturales, así como de sus causas y aspectos de la ecología de la biodiversidad no bien conocidos. Sin duda un mejor conocimiento de lo que ocurre en condiciones naturales es indispensable para aquilatar los efectos de las acciones antrópicas más allá de su primer impacto. Una de las principales herramientas que se han implementado para la conservación de la biodiversidad y los ecosistemas naturales es el establecimiento de áreas naturales protegidas (ANP’s). Esta estrategia en México se ha realizado a diversos niveles gubernamentales (federal, estatal y municipal) y bajo diferentes categorías de manejo (Bezaury-Creel y Gutiérrez, 2009). Las distintas ANP’s en México ocupan 25’250,963 ha, que representan el 12.85% de la superficie terrestre del país (CONANP, 2010), y en algunos casos no se ha conseguido una adecuada representación de la diversidad de ecosistemas que favorezca la conservación efectiva y a largo plazo (Bezaury-Creel y Gutiérrez, 2009; Koleff et al., 2009). Un ejemplo de lo anterior son las selvas bajas caducifolias y selvas medianas subcaducifolias, que se encuentran poco 15
representadas en las ANP’s del Continente Americano (Cantú et al., 2007). En México, a pesar de que cubren áreas extensas del territorio, menos del 10% de su extensión se encuentra representada en las ANP’s (Bezaury-Creel y Gutiérrez, 2009). Las ANP’s por sí solas son incapaces de conservar toda la biodiversidad, y aunque son un instrumento efectivo para ayudar a revertir o detener los procesos de cambio de los ecosistemas naturales (Figueroa y Sánchez-Cordero, 2008), una mejor estrategia sería preservar también áreas adyacentes a las ANP’s que permitan mantener los procesos que se desarrollan dentro de éstas, además de funcionar como corredoras para unirlas y mantener viables las poblaciones naturales (Halffter, 2005; Bezaury-Creel, 2007; Bezaury-Creel y Gutiérrez, 2009).
Las selvas de Yucatán Este estudio se realizó en el Estado de Yucatán, en el sureste de México (al norte 21°36', al sur 19°32' de latitud norte; al este 87°32', al oeste 90°25' de longitud oeste). El territorio comprende un mosaico con distintos tipos de vegetación, tanto naturales como antrópicos, que incluyen selvas naturales (77.94%), distintos tipos de sistemas agrícolas (11.94 %) — principalmente maíz (Zea mays), henequén (Agave fourcroydes) y naranja (Citrus sinensis) —, pastizales introducidos para el desarrollo de ganadería (5.26%), y vegetación de manglar (3.12%), entre otros (INEGI, 2009). Para la realización del trabajo se seleccionaron los dos tipos de selva presentes en Yucatán: la selva baja caducifolia y la selva mediana subcaducifolia, debido a que representan la mayor extensión territorial en el Estado y porque se trata de dos sistemas naturales que por sus características estructurales se esperaría que albergaran las comunidades naturales más diversas y estables, pese a que en el pasado histórico son áreas que han tenido un uso antrópico (Rico-Gray y García-Franco, 1991). 16
La selva baja caducifolia se distribuye principalmente en la región norte de Yucatán, en áreas con menos de 1000 mm de lluvias al año y una larga temporada seca. Está formada por árboles cuyas alturas oscilan entre los 10-15 m, donde la mayor parte de ellos pierden el follaje durante la época seca. La selva mediana subcaducifolia se distribuye en la región centro-oriente de Yucatán, una zona más húmeda con una precipitación alrededor de los 1200 mm, con árboles entre los 10-20 m de altura de los cuales menos del 75% pierden sus hojas durante la época seca (Flores y Espejel, 1984; Barber et al., 2001; White y Hood, 2004; Rzedowski, 2006).
Los murciélagos como grupo de estudio Para el desarrollo de la investigación se seleccionaron los murciélagos como grupo de estudio, ya que son abundantes, fáciles de muestrear, se conoce bien su taxonomía e historia natural, pero sobre todo porque debido a la gran variedad de hábitos alimenticios que incluyen pueden responder a los cambios ambientales, tanto a nivel espacial y temporal, así como a escalas amplias y finas (Fenton et al., 1992; Medellín et al., 2000; Bernard, 2001; Stoner, 2005). De manera general, la riqueza y diversidad de murciélagos se incrementa a mayor precipitación y heterogeneidad espacial debido a que estas promueven una mayor cantidad de recursos alimenticios y micro-hábitats que permite la coexistencia de un mayor número de especies (Tamsitt, 1967). Por lo tanto, los ecosistemas naturales albergarán una riqueza y diversidad de especies diferente dependiendo de la precipitación que reciban y la complejidad de la vegetación que alberguen. Sin embargo, la diversidad de murciélagos también puede variar de acuerdo a la escala analizada, ya que no sólo pueden responder a la heterogeneidad espacial debida a la complejidad estructural de un determinado ecosistema, sino que por su gran capacidad de desplazamiento, pueden reflejar los efectos de cambios ambientales a escalas grandes relacionados con la 17
heterogeneidad de ecosistemas en un paisaje (Jones et al., 2009), por lo cual es importante reconocer cuál de éstas escalas es más importante en la estructuración del ensamble así como aquella a la cual realizamos nuestras mediciones (Wiens, 1989). Un factor metodológico que puede afectar la evaluación de la diversidad presente en un sitio, no sólo de murciélagos sino también de otros grupos biológicos, es la realización de muestreos sesgados con los que se sub-represente al grupo de estudio. Por ello, para la realización de inventarios de especies adecuados es necesario emplear una combinación de técnicas de muestreo que nos permitan obtener un mejor inventario de la diversidad de especies (Derlindati y Caziani, 2005; Flaquer et al., 2007; Long et al., 2007).
Conocimiento de los murciélagos en Yucatán El estudio de los murciélagos en la Península de Yucatán es antiguo y se remonta a finales del siglo XIX (Allen y Chapman, 1897), Sin embargo, la mayoría de los estudios realizados desde entonces se han dedicado a la taxonomía, sistemática y distribución y es hasta las décadas recientes cuando se comienza a diversificar la temática de estudio del grupo (MacSwiney et al., in prep), incluyendo trabajos que no solo usan registros de especies en la zona, sino que realizan una adecuada caracterización de los ensambles de murciélagos y discuten sobre los factores que intervienen en su estructuración (ej. MacSwiney et al., 2007). A pesar de la diversidad de ecosistemas naturales presentes en la Península de Yucatán, la mayoría de los estudios con murciélagos se han centrado en sitios urbanos de fácil acceso (ej. Mérida) o en sitios atractivos por su belleza arqueológica (ej. Chichén Itzá), siendo las ANP’s más estudiadas Sian Ka’an y Calakmul, ubicadas en Quintana Roo y Campeche, respectivamente (MacSwiney et al., in prep), lo que evidencia el rezago histórico en el conocimiento de la quiropterofauna en los ecosistemas naturales y las ANP’s de Yucatán. 18
De los diversos estudios ecológicos sobre murciélagos realizados en los últimos años en la Península (ej. Fenton et al., 1992; Arita, 1997; MacSwiney et al., 2007), pocos de ellos han sido realizados en alguna ANP (Montiel et al., 2006), y aunque en Yucatán se han realizado algunos estudios para conocer la diversidad de murciélagos en éstos sitios, su difusión es limitada debido a que no han derivado en publicaciones formales (Segovia, 1995; Cervantes, 2001; Estrella, 2008).
Planteamiento de la tesis En el presente estudio se planteó como hipótesis general que los ensambles de murciélagos están estructurados por procesos ecológicos, por lo que deberán ser diferentes en cada ecosistema natural. Para poner a prueba la hipótesis anterior se desarrollaron las siguientes preguntas: 1) ¿Cómo se logra un inventario adecuado del ensamble de murciélagos presente en un sitio?, 2) ¿Cuál es el ecosistema natural que alberga la mayor riqueza y diversidad de especies de murciélagos y qué escala espacio-temporal es más importante para explicar esta diversidad?, 3) ¿Los ensambles de murciélagos presentes en estos ecosistemas están estructurados aleatoriamente o están determinados por algún proceso ecológico?, y en caso de ocurrir esto último, 4) ¿Estos procesos son igual de importantes en distintos paisajes localizados en diferentes regiones geográficas? Para responder a estas preguntas se desarrollaron tres investigaciones (Capítulos 2, 3 y 4). En el segundo capítulo se compara la riqueza, abundancia y composición de las especies y gremios tróficos registrados con tres métodos convencionales de captura (redes a nivel de sotobosque y subdosel, además de trampas arpa), así como la complementariedad entre dichos métodos. Lo anterior se realizó con el fin de probar si el uso combinado de diferentes métodos de muestreo permite una mejor representación del ensamble de murciélagos presentes en el sitio, 19
partiendo de la hipótesis de que con cada uno de ellos se logra una captura diferencial de especies y gremios tróficos. En el tercer capítulo se analizó que contribuye más a explicar la riqueza total (γ) de murciélagos filostómidos en nuestro sistema: la diversidad puntual (α) o el recambio de especies (β). Para ello se tomaron en cuenta las dimensiones espacial y dimensión temporal. La hipótesis de trabajo es que en la dimensión espacial la diversidad α sería la más importante debido a la gran vagilidad de los murciélagos, mientras que en la dimensión temporal la diversidad β sería la más importante debido a la diferenciación en los tiempos de forrajeo de las especies durante la noche. Este estudio se realizó en ANP’s de Yucatán que incluyeran los tipos de vegetación natural seleccionados, durante dos temporadas climáticas (secas y lluvias). En el cuarto capítulo se analizan las relaciones entre la diversidad funcional (DF) y la riqueza y diversidad de especies, para explorar los factores que determinan la estructura de cada ensamble de murciélagos. Se plantea que si los ensambles estuvieran estructurados aleatoriamente podría esperarse una redundancia alta debido a que los cambios en la riqueza y diversidad no afectarían significativamente la DF; por el contrario, si existieran factores ecológicos o ambientales que influyan en la estructura de los ensambles de murciélagos la redundancia sería baja porque los cambios en la riqueza y diversidad de especies tendrían efectos significativos sobre la DF. En el último capítulo se realiza una integración y discusión de los principales hallazgos de la tesis respecto a las hipótesis planteadas en los capítulos previos, así como las conclusiones finales del estudio y algunas recomendaciones para trabajos posteriores.
20
LITERATURA CITADA Allen, J. A. and F. M. Chapman. 1897. On mammals from Yucatan, with descriptions of new species. Bulletin of the American Museum of Natural History 9: 1-12. Arita, H. T. 1997. Species composition and morphological structure of the bat fauna of Yucatán, México. Journal of Animal Ecology 66: 83-97. Barber, A., J. Tun and M. B. Crespo. 2001. A new approach on the bioclimatology and potencial vegetation of the Yucatán Peninsula (Mexico). Phytocoenologia 31: 1-31. Bernard, E. 2001. Vertical stratification of bat communities in primary forests of Central Amazon, Brazil. Journal of Tropical Ecology 17: 115-126. Bernard, E. and M. B. Fenton. 2007. Bats in a fragmented landscape: Species composition, diversity and habitat interactions in savannas of Santarém, Central Amazonia, Brazil. Biological Conservation 134: 332-343. Bezaury Creel, J. E. 2007. La conservación a nivel de paisaje: redes de áreas naturales protegidas, su designación internacional y otros espacios dedicados a la conservación, a la restauración y al aprovechamiento sustentable en México. Pages 45-56 in Halffter, G., S. Guevara and A. Melic, editors. Hacia una cultura de conservación de la diversidad biológica. SEA, CONABIO, CONANP, CONACyT, INECOL, UNESCO-Mab & Ministerio Medio Ambiente - Gobierno de España. m3m. - Monografìas Tercer Milenio, Vol. 6, S.E.A., Zaragoza, España. Bezaury-Creel, J., D. Gutiérrez et al. 2009. Áreas naturales protegidas y desarrollo social en México. Pages 385-431 in R. Dirzo, R. González and I. J. March, editors. Capital natural de México, vol. II: Estado de conservación y tendencias de cambio. CONABIO, México. Cantú, C., P. Koleff, M. Tambutti, A. Lira-Noriega, M. García, E. Estrada and R. Esquivel. 2007. Representatividad de las áreas protegidas en las ecorregiones terrestres de América. Pages 35-44 In G. Halffter, S. Guevara and A. Melic, editors. Hacia una cultura de conservación de la 21
diversidad biológica. SEA, CONABIO, CONANP, CONACyT, INECOL, UNESCO-Mab & Ministerio Medio Ambiente - Gobierno de España. m3m. - Monografìas Tercer Milenio, Vol. 6, S.E.A., Zaragoza, España. Cervantes, M.C. 2001. Estructura y diversidad de la comunidad de quirópteros en tres sitios con perturbación antropogénica en la Reserva Ecológica Cuxtal, Yucatán, México. Undergraduate thesis. UADY. México. CONANP. 2010. Riqueza Natural de México. http://www.conanp.gob.mx/que_hacemos/. Actualización al 16 de febrero de 2010. Derlindati, E. J. and S. M. Caziani. 2005. Using canopy and understory mist nets and point counts to study bird assemblages in Chaco forests. Wilson Bulletin 117: 92-99. Estrella, E. 2008. Diversidad de las comunidades de quirópteros en dos áreas naturales protegidas (Dzibilchaltún y Kabah) en Yucatán, México. Undergraduate thesis. UADY. México. Faria, D., M. L. Barradas, M. Dixo, R. Laps and J. Baumgarten. 2007. Ferns, frogs, lizards, birds and bats in forest fragments and shade cacao plantations in two contrasting landscapes in the Atlantic forest, Brazil. Biodiversity Conservation 16: 2335-2357. Fenton, M. B., L. Acharya, D. Audet, M. B. Hickey, C. Merriman, M. K. Obrist, D. M. Syme and B. Adkins. 1992. Phyllostomyd bats (Chiroptera: Phyllostomidae) as indicators of habitat disruptions in the Neotropics. Biotropica 24: 440-446. Figueroa, F. and V. Sánchez-Cordero. 2008. Effectiveness of natural protected areas to prevent land use and land cover change in Mexico. Biodiversity and Conservation 17: 3223-3240. Flaquer, C., I. Torre and A. Arrizabalaga. 2007. Comparison of sampling methods for inventory of bat communities. Journal of Mammalogy 88: 526-533. Flores, J. and I. Espejel. 1984. Tipos de vegetación de la península de Yucatán. Etnoflora Yucatanense. Universidad Autónoma de Yucatán. Yucatán, México. Fascículo 3. 22
Halffter, G. 2005. Towards a culture of biodiversity conservation. Acta Zoológica Mexicana (n.s.) 21: 133-153. INEGI. 2009. Carta de Uso del Suelo y Vegetación, 1:250 000. México. Jones, G., D. S. Jacobs, T. H. Kunz, M. R. Willig and P. A. Racey. 2009. Carpe noctem: the importance of bats as bioindicators. Endangered Species Research 8: 93-115. Koleff, P., M. Tambutti, I. J. March, R. Esquivel, C. Cantú, A. Lira-Noriega et al. 2009. Identificación de prioridades y análisis de vacíos y omisiones en la conservación de la biodiversidad de México. Pages 651-718 in R. Dirzo, R. González and I. J. March, editors. Capital natural de México, vol. II: Estado de conservación y tendencias de cambio. CONABIO, México. Long, L. A., T. M. Donovan, P. Mackay, W. J. Zielinski and J. S. Buzas. 2007. Comparing scat detection dogs, cameras, and hair snares for surveying carnivores. Journal of Wildlife Management 71: 2018-2025. MacSwiney, M. C., J. M. Pech-Canche and J. E. Sosa-Escalante. In prep. Análisis de la investigación mastozoológica en la Península de Yucatán. MacSwiney, M. C., P. Vilchis, F. M. Clarke and P. A. Racey. 2007. The importance of cenotes in conserving bat assemblages in the Yucatan, Mexico. Biological Conservation 136: 499-509 Medellín, R., M. Equihua and M. A. Amín. 2000. Bat diversity and abundance as indicators of disturbance in neotropical rainforest. Conservation Biology 14: 1666-1675. Montiel, S., A. Estrada and P. León. 2006. Bat assemblages in a naturally fragmented ecosystem in the Yucatan Peninsula, Mexico: species richness, diversity and spatio-temporal dynamics. Journal of Tropical Ecology 22: 267-276.
23
Perfecto, I., A. Mas, T. Dietsch and J. Vandermeer. 2003. Conservation of biodiversity in coffee agroecosystems: a tri-taxa comparison in southern Mexico. Biodiversity and Conservation 12: 1239-1252. Rico-Gray, V. and J. G. García-Franco. 1991. The Maya and the vegetation of the Yucatan Peninsula. Journal of Ethnobiology 11: 135-142. Rzedowski, J. 2006. Vegetación de México. 1ra. Edición digital, Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad. México. Schulze, C. H., M. Waltert, P. J. A. Kessler, R. Pitopang, Shahabuddin, D. Veddeler, M. Mühlenberg, S. R. Gradstein, C. Leuschner, I. Steffan-Dewenter and T. Tscharntke. 2004. Biodiversity indicator groups of tropical land-use systems: comparing plants, birds, and insects. Ecological Applications 14: 1321-1333. Segovia, A. 1995. Los murciélagos de la Reserva de Dzilam, Yucatán, México. Undergraduate thesis. UADY. México. Stoner, K. 2005. Phyllostomid bat community structure and abundance in two contrasting tropical dry forests. Biotropica 37: 591-599. Tamsitt, J. R. 1967. Niche and species diversity in neotropical bats. Nature 213: 784-786. White, D. A. and C. S. Hood. 2004. Vegetation patterns and environmental gradients in tropical dry forests of the northern Yucatan Peninsula. Journal of Vegetation Science 15: 151-160. Wiens, J. A. 1989. Spatial scaling in ecology. Functional Ecology 3: 385-397.
24
CAPÍTULO 2
Complementarity and efficiency of bat capture methods in a lowland tropical dry forest of Yucatan, Mexico
JUAN M. PECH-CANCHE 1,4, ERENDIRA ESTRELLA 2, DIANA L. LÓPEZ-CASTILLO 2, SILVIA F. HERNÁNDEZ BETANCOURT 2, and CLAUDIA E. MORENO 3
1
Red de Ecoetología, Instituto de Ecología, A.C., A.P. 63, Xalapa 91000, Veracruz, México
2
Departamento de Zoología, Campus de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, Universidad Autónoma de Yucatán, Apdo. Postal 4-116 Itzimná, Mérida, Yucatán, México
3
Centro de Investigaciones Biológicas, Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo, Apdo. Postal 69-1, Pachuca, Hidalgo, México 4
Corresponding author: E-mail:
[email protected]
En revisión en la Revista Mexicana de Biodiversidad
25
ABSTRACT The combined use of different methods for surveying bat assemblages has increased over the last few decades. The objective of this study was to assess the efficiency of bat inventories by comparing assemblages parameters (species richness, abundance and composition) using the three most conventional capture methods (ground-level and sub-canopy mist nets and harp traps), in a lowland tropical dry forest in Yucatan, Mexico. In ground mist nets, only phyllostomid species were recorded, principally frugivorous and nectarivorous species, while in harp traps the majority were insectivorous species from other families. Our results indicate that for the order Chiroptera the most efficient combination of capture methods is the simultaneous use of ground mist nets and harp traps. However, an inventory of Phyllostomidae is reliably achieved with only ground mist nets. Also, a combination of ground and sub-canopy mist nets does not provide an efficient sampling strategy.
Key Words: Biodiversity inventories, Chiroptera, mist nets, harp traps, lowland tropical dry forest, Yucatán
26
INTRODUCTION Adequate inventory efforts are the basis of our knowledge of species diversity at any given site. For bats, a variety of direct capture methods have been developed, among which mist nets and harp traps are the best known. Mist nets are practical for capturing species that are slower-flying species, which have a more manoeuvrable flight and emit lower frequency calls. They may be placed at different heights and orientations under a variety of conditions, from open to cluttered spaces, in vegetated areas or water bodies. Harp traps are useful for capturing fastflying, less-agile species that emit high frequency calls and can be used in more restricted situations such as the entrance of a cave or within dense vegetation (Wilson et al., 1996; Berry et al., 2004). Indirect techniques (i.e., ultrasonic detectors) enable the detection of species that are difficult to capture (O'Farrell and Gannon, 1999; MacSwiney et al., 2006). Recently, different sampling protocols have been developed and evaluated to improve the quality of bat inventories, including: the comparison of different horizontal (Carroll et al., 2002) and vertical (Bradshaw, 1996; Kalcounis et al., 1999; Bernard, 2001) arrangements of nets, the assessment of different sampling efforts (Esbérard and Bergallo, 2008), the comparison of different net check schedules (MacCarthy et al., 2006), the evaluation of different types of ultrasonic detectors (Fenton et al., 2001; Johnson et al., 2002; Milne et al., 2004) and their spatial orientation in forest interiors (Weller and Zabel, 2002), as well as the consideration of serious issues related to mist net bias (Larsen et al., 2007). Even the combined use of different techniques has been explored, such as: the comparison between different capture and acoustic detection methods (Kuenzi and Morrison, 1998; O'Farrell and Gannon, 1999; MacSwiney et al., 2008), the comparison between a variety of capture methods (Francis, 1989), and the combination of capture, indirect registration and roosting site searches (Mora et al., 2002; Flaquer et al., 2007).
27
The objective of this study was to assess the efficiency of three conventional capture methods (ground-level and sub-canopy mist nets, and harp traps) to adequately describe assemblage parameters. Efficiency was defined as the ability to represent the maximum species diversity in samples with the minimum sampling time and effort. The particular objectives of this study where to: 1) compare different estimates of richness, abundance, and composition of a tropical bat assemblage which result from the use of different capture methods, and 2) analyze the complementarity between capture methods. The study was carried out in an area of deciduous lowland tropical dry forest in the north of the Yucatán Peninsula, Mexico. We predicted that the simultaneous use of two or three of these methods would be more efficient, allowing the detection of greater species richness than that recorded by any of the capture methods used alone.
MATERIALS AND METHODS Study area The study was carried out in the Dzibilchaltun National Park, in northwestern Yucatan, Mexico (21° 05’ 32.4” N, 89° 35’ 51.4” W) which covers a total area of 539 ha. Regional climate is hot and sub-humid with annual precipitation between 700 and 900 mm, with a rainy season from May to October and a dry season from November to April. The mean annual temperature is 28 ºC, with the maximum temperature reaching 40 ºC (Duch, 1988; SECOL, 1993). The vegetation type is lowland tropical dry forest, with tree heights ranging from 10 to 15 m, and the leguminous family being dominant. The oldest trees reach a diameter at breast height (DBH) of nearly 40 cm, although the DBH of the majority of trees is between 10 and 30 cm. At the interior of the study site there is an ellipsoid-shaped water body (cenote in Mayan), with a surface area of 60 m2 and a depth of 0.5 m at its eastern edge and 45 m at its western edge (SECOL, 1993). 28
Bat Capture Sampling was carried out in two consecutive nights each month from November 2005 to October 2006, avoiding the full moon (Morrison, 1978), rain, or strong winds. To capture bats, we placed three mist nets at ground level and three mist nets at 8 m above ground level (subcanopy), all of which were 12.0 m long by 2.6 m high with a 36 mm2 mesh, as well as two fourline harp traps (Francis, 1989) that were 1.0 m wide by 1.2 m high. On each evening, the six mist nets and two harp traps remained open during a six hour period after dusk, and were monitored every 30 min. The mist nets were placed along open pathways within the forest around the cenote, while the harp traps were also placed around the cenote but in more restricted cluttered areas within the vegetation, however, because bats can learn where the nets are placed (Winhold and Kurta, 2008), the nets were moved a few meters every sampling night, but placed in a site with the same vegetation structure. Captured individuals were marked with colour coded plastic collars for individual identification (sensu Medellín et al., 2000), and released at the capture site within a period of less than two hours after capture. The capture rate was estimated following the method proposed by Findley and Wilson (1983), that is, by dividing the number of species or individual bats captured per night per net or trap (BNN or BNT), because, although we used the same sampling design during all nights, the different size of nets and traps represent an inherent bias due to the differential setting area. Therefore, we use BNN or BNT rather than the traditional measure of sampling effort (length of mist nest by hours) (Medellín, 1993), to prevent for unwarranted variation and a false precision of the data (Pedersen et al., 2005). Taking into account that bats tended to follow trails, both in open pathways or more cluttered areas, the area-level comparison may not be justified because the area of each net is similar to that of each trap over a trail (Francis, 1989). 29
Comparison of assemblage parameters among capture methods To compare the species richness recorded among capture methods, we used two different measures: 1) total richness (accumulated alpha diversity), which is the total number of species recorded throughout the entire study, and 2) mean punctual richness (mean alpha diversity), which is the mean number of species recorded on each of the nights sampled. To analyze the total richness recorded with each capture method, we performed rarefaction curves, which were based on number of individuals as a measure of sampling effort to avoid confounding genuine differences in species richness with differences in trap efficiency (Willot, 2001), and randomized 1000 times to eliminate the influence of the order in which individuals are added to the total. We also calculated Chao indices as estimators of the maximum expected richness, as these indices assume homogeneity of the habitats sampled (Magurran, 2004). The comparison of total richness was carried out by standardizing at the lowest abundance recorded on each single method. The rarefaction curves and the estimators of maximum expected richness were both carried out with EstimateS, version 7.5 (Colwell, 2005). To test whether there were differences in the mean point richness and the bat capture rate between capture methods, we used the non-parametric KruskalWallis (H) test (Zar, 1999) as the data were not normally distributed, using captures rates by net/trap by nigh as replicates. Given that there are no post-hoc tests available with this test we used paired comparisons between methods using the Bonferroni test to correct the level of significance (Rice, 1989). These tests were carried out using the programme R version 2.8.1 (R Development Core Team, 2008). Species were classified into broad trophic guilds according to diet and foraging behaviour (Simmons and Voss, 1998): 1) aerial insectivores (all non phyllostomids), 2) frugivores (carolliines and stenodermatines), 3) nectarivores (glossophagines), and 4) sanguivores 30
(desmodontines). Given that phyllostomines were represented only by a single individual, the trophic guild of gleaning animalivore was excluded from this analysis. To test for differences in the proportion of guilds recorded using each capture method, we carried out a G test for contingency tables (Zar, 1999).
Complementarity between capture methods To analyze the total richness recorded by combinations of capture methods we carried out rarefaction curves, with the same procedure than with single methods, for all possible combinations of two capture methods and for the combination of the three capture methods, with the idea of identifying the combination that recorded the maximum total species richness. The rarefaction curves were carried out with EstimateS, version 7.5 (Colwell, 2005). The comparison of total richness was carried out standardizing at the lowest abundance recorded in any combination of the methods. The complementarity between capture methods was evaluated at different taxonomic levels by using Venn diagrams, where the number of exclusive and shared species, genera and families were compared between methods. With this information, we calculated the complementarity index proposed by Colwell and Coddington (1994), which is expressed as a percentage and gives the value of 0 when the same species are found in both assemblages and 100 when the species are completely different.
RESULTS Comparison of the assemblage parameters between methods We recorded a total of 207 individuals from 17 species, with the Phyllostomidae being the most highly represented family (Table 2.1). The total sampling effort was considered to be 31
adequate, as approximately 90% of the expected number of species for the study site were recorded (Chao1 = 18, Chao2 = 18.92). The greatest total richness and abundance was obtained with ground mist nets, followed by the harp traps and sub-canopy mist nets (Table 2.1, Figure 2.1a). Total species richness was significantly higher in the ground mist nets (eight species) than in the sub-canopy mist nets and the harp traps (each with six species). Standardizing the rarefaction curves with 32 individuals, we found no significant differences between these last two capture methods (Figure 2.1). The mean richness recorded per night was significantly higher both in harp traps and ground mist nets in relation to sub-canopy mist nets (H = 5.49, P = 0.019, and H = 6.34, P = 0.012), but it was not different between the former (H = 0.39, P = 0.53). The bat capture rate per night had the same pattern, it was significantly higher both in the harp traps and the ground mist nets than in the sub-canopy mist nets (H = 15.86, P < 0.001, and H = 5.41, P = 0.02), but the two first were not different between themselves (H = 2.24, P = 0.13). The proportion of individuals recorded in each trophic guild was different with each capture method (X2 = 285, P < 0.001), with a higher proportion of aerial insectivores in the harp traps and frugivores in the mist nets at both heights (Figure 2.2).
Complementarity between methods Total bat species richness was captured using a combination of ground mist nets and harp traps (17 species), which was also the combination that had the highest species completeness (9294%), followed by both kinds of mist nets (80-81%) and sub-canopy mist nets with harp traps (46-80%) (Figure 2.1b).
32
After standardizing sampling effort to a total of 88 individuals (the lowest abundances recorded combining the capture methods, i.e. sub-canopy mist nets and harp traps), rarefaction curves show that the combination of ground mist nets and harp traps recorded a total richness significantly higher (14 species) than the two types of mist nets together (10 species) and the subcanopy mist net and harp trap together (12 species). We found no significant difference between these last two combinations of capture methods (Figure 2.1b). The maximum complementarity between pairs of capture methods was reached using ground mist nets and harp traps, at all taxonomic resolution levels (75% for families, 86% for genera and 88% for species; Figure 2.3). Complementarity between harp traps and sub-canopy mist nets was intermediate, while the lowest complementarity was obtained between mist nets placed at different height levels. Interestingly, sub-canopy mist nets did not capture any bat species exclusively, while both ground-level mist nets and harp traps allow to capture five species exclusively each (Figure 2.3).
DISCUSSION The number of bat species recorded in our study is the second highest among different locations historically sampled in the region, including other natural water bodies and artificial waterholes (swimming pools and ponds) in northern and northwestern Merida city (Bowles et al., 1990), natural and anthropogenic vegetation types (Cervantes, 2001), and caves and caverns in a local reserve in the south of Merida city (Ramírez, 2004). The species richness in our study area is only lower than that of a site with a small man-made pond in which 18 species were recorded (Bowles et al., 1990). This indicates that the bat species richness recorded in our study is an adequate representation of the bat diversity present in this region.
33
The total capture rate recorded in our study (1.08 bats per night per net/trap, BNN/T) is lower than the rate recorded in other study focused completely in cenotes (MacSwiney et al., 2007, 2008), which had a total capture rate of 4.19 BNN/T and used the same capture methods as we did, but with different sampling design. This may be explained by the characteristics of vegetation in both studies and the species richness that each site can harbor. Although in MacSwiney et al. studies both forested (FOR) and pastureland (PAS) sites with or without cenotes (CEN) had higher bat capture rate than our study site (FOR= 5.14; CENFOR= 5.37; PAS= 1.49; CENPAS= 2.69 BNN/T, respectively), our site had a higher species richness than the PAS (14 species), similar to CENPAS and CENFOR, and lower than FOR (19 species). This indicates that the vegetation associated with the cenote, rather than the water body per se, may have important effects not only on bat abundance (MacSwiney et al., 2007), but also on bat species richness independently of differences in bat abundance. Even if we combine the results of three capture methods, we failed to capture two species previously reported at the study site (Molossus ater and Eptesicus furinalis; Bowles et al., 1990). Indirect methods can improve the completeness of a bat inventory as they are able to record hardto-capture species (O'Farrell and Gannon, 1999; Portfors et al., 2000; MacSwiney et al., 2006; Larsen et al., 2007). In a later occasional sample in the site, we recorded these species with ultrasonic detectors, as well as other insectivores species than fly over the canopy, as molossids and emballonurids (Pech-Canche et al., unpublished data). Other factors that could improve the efficiency of bat species inventories are an increase in sampling effort each night, as well as an increase in the frequency of net/trap visits (checks) during the night. Studies with different sampling schedules have demonstrated that revising nets/traps over shorter time periods ( Crist, T., J. A. Veech, J. C. Gering & K. S. Summerville, 2003. Partitioning species diversity across landscapes and regions: a hierarchical analysis of α, β, and γ diversity. American Naturalist, 162: 734-743. Duch, J., 1988. La conformación territorial del Estado de Yucatán. Universidad Autónoma de Chapingo, México. Esbérard, C. E. L. & H. G. Bergallo, 2005. Coletar morcegos por seis ou doze horas a cada noite? Revista Brasileira de Zoología, 22: 1095-198.
65
Feinsinger, P., 2003. El diseño de estudios de campo para la conservación de la biodiversidad. FAN. Bolivia. Fenton, M. B., L. Acharya, D. Audet, M. B. Hickey, C. Merriman, M. K. Obrist, D. M. Syme & B. Adkins, 1992. Phyllostomid bats (Chiroptera: Phyllostomidae) as indicators of habitat disruptions in the Neotropics. Biotropica, 24: 440-446. Flores, J. & I. Espejel, 1984. Tipos de vegetación de la península de Yucatán. Etnoflora Yucatanense. Universidad Autónoma de Yucatán. Yucatán, México. Fascículo 3. Fournier, E. & M. Loreau, 2001. Respective roles of recent hedges and forest patch remnants in the maintenance of ground-beetle (Coleoptera: Carabidae) diversity in an agricultural landscape. Landscape Ecology, 16: 17-32. Gardner, T. A., M. A. Ribeiro, J. Barlow, T. C. Ávila-Pires, M. S. Hoogmoed & C. A. Peres, 2007. The value of primary, secondary, and plantation forests for a Neotropical herpetofauna. Conservation Biology, 21: 775-787. Gering, J. C. & T. O. Crist, 2002. The alpha-beta-regional relationship: providing new insights into local-regional patterns of species richness and scale dependence of diversity components. Ecology Letters, 5: 433-444. Gering, J. C., T. O. Crist & J. A. Veech, 2003. Additive partitioning of species diversity across multiple spatial scales: implications for regional conservation of biodiversity. Conservation Biology, 17: 488-499. Grelle, C. E., 2003. Forest structure and vertical stratification of small mammals in a secondary Atlantic Forest, Southeastern Brazil. Studies on Neotropical Fauna and Environment, 38: 81-85. Godoy, H., C. Esbérard, M. A. R. Mello, R. Mangolin, G. Melo & M. Baptista, 2003. Bat species richness in Atlantic forest: what is the minimum sampling effort? Biotropica, 35: 278-288.
66
Hodgkison, R., S. T. Balding, A. Zubaid & T. Kunz, 2004. Habitat structure, wing morphology and the vertical stratification of Malaysian fruit bats (Megachiroptera: Pteropodidae). Journal of Tropical Ecology, 20: 667-673. Jones, G., D. S. Jacobs, T. H. Kunz, M. R. Willig & P. A. Racey, 2009. Carpe noctem: the importance of bats as bioindicators. Endangered Species Research, 8: 93-115. Jost, L., 2007. Partitioning diversity into independent alpha and beta components. Ecology, 88: 2427-2439. Kalko, E. K. V., 1997. Diversity in tropical bats. Pages 13-43 in H. Ulrich (ed.). Tropical biodiversity and Systematics. Zool Forschungsinstitut und Museum Alexander Koenig, Bonn, Germany. Kalko, E. K. V., C. O. Handley Jr & D. Handley, 1996. Organization, diversity, and long-term dynamics of a Neotropical bat community. Pages 503-553 in M. L. Cody & J. A. Smallwood (eds.). Long-term studies of vertebrate communities. Academic Press. USA. Kalko, E. K. V. & C. Handley Jr, 2001. Neotropical bats in the canopy: diversity, community structure and implications for conservation. Plant Ecology, 153: 319-333. Kattan, G. H., P. Franco, C. A. Saavedra-Rodríguez, C. Valderrama, V. Rojas, D. Osorio & J. Martínez, 2006. Spatial components of bird diversity in the Andes of Colombia: Implications for designing a regional reserve system. Conservation Biology, 20: 1203-1211. Lande, R., 1996. Statistics and partitioning of species diversity, and similarity among multiple communities. Oikos, 76: 5-13. MacSwiney, M. C., P. Vilchis, F. M. Clarke & P. A. Racey, 2007. The importance of cenotes in conserving bat assemblages in the Yucatan, Mexico. Biological Conservation, 136: 499-509.
67
Mancina, C. A., L. García-Rivera & R. T. Capote, 2007. Habitat use by phyllostomid bat assemblages in secondary forests of the 'Sierra del Rosario' Biosphere Reserve, Cuba. Acta Chiropterologica, 9: 203-218. Medellín, R., 1993. Estructura y diversidad de una comunidad de murciélagos en el trópico húmedo mexicano. Pages 333-353 in R. Medellín & G. Ceballos (eds.). Avances en el estudio de los mamíferos de México. Publicaciones especiales, Vol. 1. Asociación Mexicana de Mastozoología, A.C. México. Medellín, R., H. T. Arita & O. Sánchez, 1997. Identificación de los murciélagos de México. Clave de campo. AMMAC, A.C. Publicaciones especiales # 2. México. Medellín, R., M. Equihua & M. A. Amín, 2000. Bat diversity and abundance as indicators of disturbance in Neotropical rainforest. Conservation Biology, 14: 1666-1675. Mello, M. A. R., 2009. Temporal variation in the organization of a Neotropical assemblage of leaf-nosed bats (Chiroptera: Phyllostomidae). Acta Oecologica, 35: 280-286. Moffett, M. W., 2000. What's "Up"? A critical look at the basic terms of canopy biology. Biotropica, 32: 569-596. Montiel, S., A. Estrada & P. León, 2006. Bat assemblages in a naturally fragmented ecosystem in the Yucatan Peninsula, Mexico: species richness, diversity and spatio-temporal dynamics. Journal of Tropical Ecology, 22: 267-276. Morales, G.A. 2009. Estructura y diversidad genética de Nyctinomops laticaudatus (Chiroptera: Molossidae) en el Estado de Yucatán, México. Undergraduate thesis. Universidad Autónoma del Estado de México, México. Moreno, C. E. & G. Halffter, 2000. Assessing the completeness of bat biodiversity inventories using species accumulation curves. Journal of Applied Ecology, 37: 149-158.
68
Moreno, C. & G. Halffter, 2001. Spatial and temporal analysis of α, β and γ diversities of bats in a fragmented landscape. Biodiversity and Conservation, 10: 367-382. Moreno-Valdez, A., R. L. Honeycutt, & W. E. Grant, 2004. Colony dynamics of Leptonycteris nivalis (Mexican long-nosed bat) related to flowering Agave in northern Mexico. Journal of Mammalogy, 85: 453-459. Morrison, D. W., 1978. Lunar phobia in a Neotropical fruit bat, Artibeus jamaicensis (Chiroptera: Phyllostomidae). Animal Behavior, 26: 852-855. Müller, J. & M. M. Goßner, 2010. Three-dimensional partitioning of diversity informs state-wide strategies for the conservation of saproxylic beetles. Biological Conservation, 143: 625-633. Pianka, E. R., 1974. Niche overlap and diffuse competition. Proceedings of the National Academy of Sciences, 71: 2141-2145. Pineda, E., C. E. Moreno, F. Escobar & G. Halffter, 2005. Frog, bat, and dung beetle diversity in the cloud forest and coffee agroecosystems of Veracruz, Mexico. Conservation Biology, 19: 400410. Presley, S. J., M. R. Willig, I. Castro-Arellano & S. C. Weaver, 2009. Effects of habitat conversion on temporal activity patterns of Phyllostomid bats in lowland Amazonian rain forest. Journal of Mammalogy, 90: 210-221. Ramírez-Pulido, J. & M.A. Armella, 1987. Activity patterns of Neotropical bats (Chiroptera: Phyllostomidae) in Guerrero, Mexico. The Southwestern Naturalist, 32: 363-370. Ribeiro, D. B., P. I. Prado, K. S. Brown Jr & A. V. L. Freitas, 2008. Additive partitioning of butterfly diversity in a fragmented landscape: importance of scale and implications for conservation. Diversity and Distributions, 14: 961-968.
69
Rodríguez-Zaragoza, F. A. & J. E. Arias-González, 2008. Additive diversity partitioning of reef fishes across multiple spatial scales. Caribbean Journal of Science, 44: 90-101. Rzedowski, J., 2006. Vegetación de México. 1ra. Edición digital, Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad. México. Sánchez, A. R. L. & S. Rebollar, 1999. Deforestación en la Península de Yucatán, los retos a enfrentar. Maderas y Bosques, 5: 3-17. Simmons, N. B. & J. H. Geisler, 1998. Phylogenetic relationships of Icaronycteris, Archaenycteris, Hassianycteris, and Palaeochiropteryx to extant bat lineages, with comments on the evolution of echolocation and foraging strategies in Microchiroptera. Bulletin of the American Museum of Natural History, 235: 1-182. Simmons N. B. & R. S. Voss, 1998. The mammals of Paracou, French Guiana: A Neotropical lowland rainforest fauna. Part 1. Bats. Bulletin of the American Museum of Natural History, 237: 1-219. Sobek, S., I. Steffan-Dewenter, C. Scherber & T. Tscharntke, 2009. Spatiotemporal changes of beetle communities across a tree diversity gradient. Diversity and Distributions, 15: 660-670. Stringfield, V. T. & H. E. LeGrand, 1974. Karst hydrology of northern Yucatan Peninsula. Pages 26-44 in A.E. Weidie (ed.). Field Seminar on Water and Carbonate Rocks of the Yucatan Peninsula, Mexico. New Orleans Geological Society. New Orleans. USA. Summerville, K. S., T. O. Crist, J. K. Kahn & J. C. Gering, 2003. Community structure of arboreal caterpillars within and among four tree species of the eastern deciduous forest. Ecological Entomology, 28: 747-757. Tylianakis, J. M., A. M. Klein & T. Tscharntke, 2005. Spatiotemporal variation in the diversity of Hymenoptera across a tropical habitat gradient. Ecology, 86: 3296-3302.
70
Veech, J. A. & T. O. Crist, 2009. PARTITION: software for hierarchical partitioning of species diversity, version 3.0. http://www.users.muohio.edu/cristto/partition.htm Wagner, H., O. Wildi & K. C. Ewald, 2000. Additive partitioning of plant species diversity in an agricultural mosaic landscape. Landscape Ecology, 15: 219-227. Walther, B. A., 2002. Vertical stratification and use of vegetation and light habitats by Neotropical forest birds. Journal of Ornithology, 143: 64-81. White, D. A. & C. S. Hood, 2004. Vegetation patterns and environmental gradients in tropical dry forests of the northern Yucatan Peninsula. Journal of Vegetation Science, 15: 151-160. Whittaker, R. H., 1960. Vegetation of the Siskiyou Mountains, Oregon and California. Ecological Monographs, 30: 279-338. Willig, M., G. Camilo & S. Noble, 1993. Dietary overlap in frugivorous and insectivorous bats from edaphic cerrado habitats of Brazil. Journal of Mammalogy, 74: 117-128. Winhold, L. & A. Kurta, 2008. Netting surveys for bats in the northeast: differences associated with habitat, duration of netting, and use of consecutive nights. Northeast Naturalist, 15: 263-274.
71
Table 3.1. Number of bats captured at three deciduous tropical forest sites and three semideciduous tropical forest sites during the dry and rainy seasons in the state of Yucatan, Mexico. For each assemblage, the observed species richness as well as the maximum species richness according to abundance based (Chao1) and presence-absence based (Chao2) estimators are provided. The completeness of the bat inventories is the proportion of observed species richness relative to maximum expected richness. Deciduous tropical forest Semideciduous tropical forest Species Micronycteris microtis
Dry Season 3
Diphylla ecaudata Desmodus rotundus
14
Rainy Dry Subtotal Season Season 3 5 4
4
41
55
Mimon cozumelae
Rainy Season 5
Subtotal
Total
10
13
2
6
1
1
56
1
1
1
2
Glossophaga soricina
32
21
53
72
28
100
153
Carollia sowelli
7
5
12
4
13
17
29
1
1
3
46
49
50
20
42
62
80
Carollia perspicillata Sturnira lilium
10
8
18
Chiroderma villosum
1
3
4
Artibeus intermedius
8
6
14
27
45
72
86
Artibeus jamaicensis
59
92
151
57
291
348
499
Artibeus lituratus
1
1
1
17
18
19
Dermanura phaeotis
7
10
17
8
26
34
51
Centurio senex
1
3
4
5
30
35
39
Species richness
11
11
13
12
11
13
14
Total number of individuals
143
194
337
204
454
749
1086
Chao 1
14
11
13
15
11
13
14
Chao 2
13.83
11
13
12.94
11
13
14
Inventory completeness (%)
79-80
100
100
80-93
100
100
100
72
4
Table 3.2. Additive partitioning of α and β Phyllostomid bat diversity in spatial and temporal dimensions, with separate analyses for each vegetation type and each season (dry, rainy). Observed partitions (Obs) are compared with those expected (Exp) after 1000 randomisations. + indicates that the observed value is significantly higher than expected; NS indicates that the difference was not significant. Obs
Exp
P
Obs - Exp
Within-height diversity (α 1)
6.67
7.77
0.9
NS
Between-height diversity (β 1)
3.33
2.96
0.11
NS
3
2.27
0.005
+
Within-height diversity (α 1)
9.33
10.07
0.94
NS
Between-height diversity (β 1)
1.67
1.13
0.012
+
2
1.8
0.019
+
Within-sampling-period diversity (α 1)
2.1
2.51
0.9
NS
Between-sampling-period diversity (β 1)
5.9
6.12
0.768
NS
5
4.37
0.15
NS
Within-sampling-period diversity (α 1)
3.19
4.06
0.9
NS
Between-sampling-period diversity (β 1)
5.48
7.24
0.769
NS
Between-night diversity (β 2)
4.33
1.7
0.001
+
Spatial dimension Deciduous tropical forest
Between-site diversity (β 2) Semideciduous tropical forest
Between-site diversity (β 2) Temporal dimension Dry season
Between-night diversity (β 2) Rainy season
73
Figure 3.1. Location of the sampling sites in the state of Yucatan, Mexico (● deciduous tropical forest, ▲ semideciduous tropical forest).
74
Figure 3.2. Hierarchical model for the additive partitioning of Phyllostomid bat diversity at spatial and temporal dimensions.
75
Figure 3.3. Additive partitioning of Phyllostomid bat diversity observed in all scales, with separate analyses for the spatial and temporal dimensions. Numbers within bars refer to mean species richness in each hierarchical level. * Denotes that observed mean species richness differs from expected values with P < 0.05.
76
Appendix 3.1. Number of bats recorded by capture method and sampling period in the state of Yucatan, Mexico. Capture method Species Micronycteris microtis
Understorey Subcanopy mist nets mist nets 11 2
Sampling period First period 3
Second period 10
Diphylla ecaudata
4
2
3
3
Desmodus rotundus
0
56
17
39
Mimon cozumelae
0
1
0
1
Glossophaga soricina
127
26
75
78
Carollia sowelli
27
2
19
10
Carollia perspicillata
47
3
11
39
Sturnira lilium
62
18
35
45
Chiroderma villosum
2
2
1
3
Artibeus intermedius
70
16
45
41
Artibeus jamaicensis
341
158
186
313
Artibeus lituratus
11
8
12
7
Dermanura phaeotis
43
8
13
38
Centurio senex
24
15
10
29
77
CAPÍTULO 4
The relationship between functional diversity and species richness for three tropical bat assemblages in Mexico
JUAN M. PECH-CANCHE 1, CLAUDIA E. MORENO 2, FELIPE BARRAGÁN 2 AND GONZALO HALFFTER 1
1
Departamento de Biodiversidad y Ecología Animal, Instituto de Ecología, A.C., A.P. 63, Xalapa 91000, Veracruz, México (Correo electrónico 1:
[email protected])
2
Centro de Investigaciones Biológicas, Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo, Apdo. Postal 69-1, Pachuca, Hidalgo, México
En revisión en Journal of Natural History
78
ABSTRACT Functional diversity is one of the concepts recently being used to explain the function of ecosystems. It assumes that some species and functional traits may be more important than others in the structuring of assemblages. The wide variety of trophic guilds in Neotropical bats makes them a useful group for analyzing the way in which functional diversity is related to species richness. We studied three assemblages of tropical bats in central and southern Mexico, using the total branch length of a functional dendrogram as a measure of functional diversity. For all three assemblages there was a strong correlation between functional diversity and species richness, although no consistent pattern was detected for the relationships between functional diversity, trophic guild richness, and species richness. Our results show that the bat assemblages analyzed do not exhibit functional redundancy.
Keywords: Chiroptera, Neotropic, trophic guilds, species richness,
79
INTRODUCTION The processes that influence the structuring and functioning of natural ecosystems are very interesting topics in community ecology. Assemblage processes can vary with geographic scale, with biogeographic factors the most important at the regional level and the processes of competition, ecological niche differentiation and stochastic events most important at the local level (Willig and Moulton 1989; Stevens et al. 2003). Recently, the use of functional diversity (FD) has received special attention in community ecology. FD is defined by Tilman (2001) as “the range and value of those species and organismal traits that influence ecosystem functioning”. FD assumes that functional traits exist, i.e. characteristics of species that influence the properties of ecosystems or their response to environmental conditions (Hooper et al. 2005), and that some of them are more important than others in the structuring and function of natural ecosystems. Given that, ecosystem processes ultimately result from the actions of organisms, FD has the potential to link morphological, physiological, and phenological variation at the individual level to ecosystem processes and patterns (Petchey et al. 2009). Understanding the spatial and temporal scales of FD and its causes is important given that the distribution of functional traits could affect different assemblage processes (Petchey et al. 2007). If local assemblages were comprised of random sets of species, their FD would tend to be randomly distributed, while a nonrandom distribution of the functional traits of species could indicate that ecological processes such as niche partitioning, limiting similarity and environmental filters are structuring local assemblages. Although theoretically species richness per se has little explanatory power with regard to FD because it ignores the similarities and differences in functional traits (Hooper et al. 2002), high species richness is assumed important to maintaining high DF because several species might 80
be required for a particular ecosystem process to occur and different species might be involved in a given process at different times (Yachi and Loreau 1999). Functionally, high species richness and diversity are important for maintaining the stability of ecosystems because they increase resiliency when disturbance occurs (Bellwood et al. 2004), especially if this greater richness occurs within a functional group. A functional group represents a set of species with a similar effect on a specific ecosystem process or a similar response to environmental condition (Hooper et al. 2005). As such, this group would be said to exhibit functional redundancy, i.e. the capacity of one species to functionally compensate the loss of another from the same group owing to its similarity, when species richness is high in the group (Walker 1995; Nyström 2006). In bats, functional groups have been based on trophic guilds, which have traditionally been established based on taxonomic levels (Simmons and Voss 1998) or a few traits of feeding and habitat use (Kalko 1997). In this study, because of their usefulness as bioindicators (Jones et al. 2009) we use bats to analyze the relationship between FD, species richness and functional group richness (number of trophic guilds) in order to explore the factors that determine assemblage structure and to identify the specific traits that cause the assemblage to be structured in a certain way. If assemblages were randomly assembled, we would expect redundancy to be high because species would be functionally equivalent and thus changes in species richness would have no relationship with FD. In contrast, if redundancy is low we might think that there are ecological factors, such as niche partitioning, that structure the assemblages because the changes in richness would have a significant positive correlation with FD (Walker 1992).
81
MATERIALS AND METHODS Bat assemblages Three bat assemblages from different regions in central and southern Mexico (Oaxaca, Veracruz and Yucatan) were analyzed. Their main characteristics are given in Table 4.1. Since all case studies were done using mist nets, this analysis is limited to captures of species in the Phyllostomidae and Mormoopidae families; i.e. those that are best represented with this capture method (Moreno and Halffter 2001). Although sampling effort was different at each site, inventory completeness was evaluated for each site –the proportion of the maximum number of species predicted by richness estimators as represented by observed richness. For all three assemblages, inventories were found to be satisfactory (Table 4.1, see data in each reference).
Analysis of functional diversity Several techniques have been developed to quantify FD (see recent reviews in Petchey et al. 2009; Schleuter et al. 2010). For this study, we selected the method proposed by Petchey and Gaston (2002) because it allows FD to be quantified in a way similar to that used to quantify phylogenetic diversity: FD is the total length of the branches of a functional dendrogram. This analysis is very useful as a measure of the extent of trait complementarity among species, of diversity across several scales simultaneously and a continuous measure of the natural variation among species (Petchey and Gaston 2002). As such, it is an aggregate of the measures of diversity caused by species richness, the number of functional groups, community composition and species identity. To analyze FD we followed the method proposed by Petchey and Gaston (2002), which has four steps: 1) obtain a matrix of functionally important traits; 2) convert this trait matrix into a distance matrix; 3) group the distance matrix to construct a dendrogram, and; 4) calculate the 82
total length of the branches of the dendrogram. For these analyses we used a routine developed for the statistical program R (R Development Core Team 2008) by O.L. Petchey. We used the following characteristics of the species to generate the trait matrices: 1) size (forearm, weight, wingspan and total length); 2) habitat use (type of flight and vertical stratification); 3) feeding (dental formula, diet, foraging mode); 4) temporal activity (Table 4.2). For the assemblages from Yucatan and Oaxaca we used field data for size while for the Veracruz assemblage we obtained this information from the specialized literature (Ceballos and Oliva 2005). We based categories for habitat use on Kalko’s (1997) classification. To test if there is an effect of the traits, we repeated the analysis using different combinations of only three out of the four types of traits considered. Spearman’s nonparametric rank test of correlation (ρ) was used to test the relationship of FD with species richness (S), as well as the relationships between FD and functional group richness (FR), and between species richness and functional group richness (FR) (Zar 1999). Functional group richness is the number of functional groups, which in this study was the number of trophic guilds based on the classification of Simmons and Voss (1998): frugivores, gleaning animalivores, nectarivores and sanguivores. To identify those traits that best explain the formation of clusters in each study case, we carried out a principal components analysis using UPGMA as a measure of clustering and used all the traits included in the matrix (McGarigal et al. 2000). We ran these analyses on the program MVSP, version 3.1 (Kovach Computing Services 1999).
83
RESULTS The relationship between FD, species richness and functional group richness For the bats of Yucatan, there was a significant positive relationship between FD and species richness (all traits r = 0.93; without size r = 0.95; without habitat use r = 0.76; without feeding r = 0.94; without temporal activity r = 0.95, all with P < 0.01), but not between FD and functional group richness (all traits r = 0.11; without size r = 0.35; without habitat use r = 0.25; without feeding r = 0.10; without temporal activity r = 0.05, all with P > 0.05), nor between functional group richness and species richness (r = 0.053, P = 0.469) (Figure 4.1). In Veracruz, all of the relationships analyzed were significant and positive, including FD and species richness (all traits r = 0.84; without size r = 0.82; without habitat use r = 0.84; without feeding r = 0.86; all with P < 0.01), FD and functional group richness (all traits r = 0.75; without size r = 0.83; without habitat use r = 0.75; without feeding r = 0.75; all with P < 0.01) and functional richness and species richness (r = 0.51, P < 0.01) (Figure 4.2). In Oaxaca, the relationship between FD and species richness was significant and positive (all traits r = 0.98; without size r = 0.96; without feeding r = 0.98; without temporal activity r = 0.95, all with P < 0.01), but neither that between FD and functional group richness (all traits r = 0.43; without size r = 0.52; without feeding r = 0.43; without temporal activity r = 0.35, all with P > 0.05), nor that between species richness and functional group richness was (r = 0.31, P = 0.28) (Figure 4.3).
Important functional traits The variables that best explain species clusters were different for each bat assemblage (Table 4.3). For the Yucatan bats, the main traits related to species clustering were those associated with habitat use (understory and subcanopy captures) and size (wingspan). For the Veracruz bats only 84
some size traits were of importance (weight, total length and forearm length), while in the Oaxaca bat assemblage size (weight) and two activity periods were significant (Table 4.3).
DISCUSSION Species richness and FD For all three locations there was a positive relationship between FD and bat species richness and so our results do not support the hypothesis that randomness is an important force in the structure of the bat assemblages analyzed, but rather suggest that there may be different mechanisms, steered by different selective pressures, affecting the assemblage of each site. In the New World, the greatest functional diversity across an extensive environmental gradient for bats occurs where the Nearctic and Neotropical biogeographic regions intersect owing to the rapid change in species composition and the more dynamic nature of functional diversity in temperate zones (Stevens et al. 2003). This study, however, demonstrates that there are regional landscapes in the Neotropics where FD is dynamic owing to variations in its spatial makeup and that, as occurs along latitudinal gradients; the changes in FD are mainly a consequence of a decrease in the number of phyllostomids, the most diverse family of bats from a functional perspective (Gardner 1977; Kalko 1997). In the Yucatan bat assemblage, differences in species richness and FD are influenced by a gradient in precipitation and production from the northeast towards the southeast of the peninsula (Barber et al. 2001), even though at the landscape level the Yucatan Peninsula is relatively constant owing to its uniform topography. In Veracruz, land use is an important factor affecting bat richness at each site and therefore affects FD (Moreno and Halffter 2001). There is a gradient in richness from the best-preserved natural site (tropical subdeciduous forest) and the different systems created by human activities. In addition, in this region there is a large contrast in the bat 85
communities between two natural systems (tropical subdeciduous forest and tropical deciduous forest), which might be a result of differences in precipitation and vegetation structure. Finally, in Oaxaca, although the conditions of the physical environment (temperature, humidity and light intensity) and habitat conditions (vegetation type) do not strongly affect species distribution per se, the assemblages are not randomly structured. Rather, they depend on ecological factors such as food availability in each habitat. Something that would improve the analysis and allow for a better understanding of the processes that link individuals to ecosystems would be the inclusion of variability between individuals since this is important even when there is no relationship between species richness and FD (Cianciaruso et al. 2009). Basing the analysis on the dominant species would be a useful approach for evaluating the effects of certain species, and not total richness, on ecosystems since in some cases functional identity could have a greater effect on ecosystem processes than FD does (Mokany et al. 2008).
Functional traits The different functional traits that were important in the assemblages analyzed reflect the advantage conferred by including morphological, ecological and biological data when defining functional groups. Given that in Yucatan the capture of species at different heights (understory and subcanopy) was an important functional trait even though the vegetation was not very high at those sites (> 15 m), this indicates that Neotropical bats can exhibit vertical stratification (Bernard 2001; Kalko and Handley 2001). This variable should be included in sampling designs in order to better represent and analyze assemblages. Previous ecomorphological studies of this group have shown that there are ecomorphological traits that can differentiate species into functional groups (Van Cakenberghe et 86
al. 2002; Swartz et al. 2003), and this is demonstrated by the fact that in all three assemblages at least one size trait was important. This was most evident in the Veracruz assemblage where traits of this type, all obtained from the literature, were more important than habitat use and feeding traits. Activity time was important in Oaxaca bat assemblages indicating that there might be a temporal niche partition that plays some role in assemblage structure, perhaps by reducing intra(Thies et al. 2006) or interspecific competition over resources (Mancina et al. 2007). It is important to remember that there might be other traits, not analyzed here, that would allow for a better functional classification of the bat assemblages. These might include morphological cranial measurements (Pedersen 1998) or type of echolocation sound (Siemers and Schnitzler 2004), and a better analysis should likely include at least these measures in addition to those evaluated in this study. However, we found consistent results in all analysis including the four traits and the different combinations of only three of these, which suggests that relationships between FD, species richness and functional richness may not be dependent on the type of traits considered.
Redundancy and functional groups The relationship detected between species richness and FD for all three assemblages indicates that there is no redundancy because a decrease in the number of species causes significant changes in FD. This could be a result of the low total richness of the bat assemblages analyzed relative to other biological groups such as birds and fish, which would mask the effects of subtle changes in richness on FD. However, in both analyses of assemblages with similar richness (see Petchey and Gaston 2002) and in studies that analyze a larger number of species, there are reports of low functional redundancy (Micheli and Halpern 2005; Petchey et al. 2007). This could result 87
from the existence of species with unique functional traits that cause a strong relationship between species richness and FD. When we look at the relationships between functional group richness (number of trophic guilds) with FD and species richness, we only detect a significant correlation for the Veracruz bats (and even there, the correlation coefficient was barely 51% for the relationship between functional group richness and species richness). This could result from the greater number of habitats and the gradient in richness between them, as well as the existence of functional groups that are represented by few species, the loss of which would cause a significant change in functional diversity even though total richness does not decrease by much (Díaz and Cabido 2001). Therefore, for our three groups of bats, FD is a more sensitive measure than the number of trophic guilds is by itself. In all three groups, the most poorly represented functional groups, with respect to both richness and abundance, were the secondary consumers (insectivores and carnivores), while the best represented group was the frugivores. This results from the trophic and habitat specialization of the first two groups (Medellín et al. 2000), whose presence is restricted to those sites that provide the resources that they require. For frugivores species, the greater availability of fruit at each of the study sites allowed for higher species richness within this functional group. In the context of the conservation of functional groups’ diversity, the species richness associated with each functional group and the dissimilarity among the species that make up each functional group can be more important that species richness on its own (Fischer et al. 2006; Schweiger et al. 2007). There may, however, be situations in which a particular assemblage or functional group is rich in species without any tendency in the FD to increase (de Bello et al. 2006). This might be caused, not by redundancy, but rather by a finer niche partitioning resulting in the complementary use of available resources (Díaz and Cabido 2001). The simple act of 88
arranging species into functional groups assumes a certain degree of functional similarity (Naeem and Wright 2003), although the species may have different functional roles within the group (Resetarits and Chalcraft 2007). This is true for the frugivores bats, for which richness does not necessarily reflect functional redundancy, but instead a finer division of feeding resources and a differential response to different degrees of forest cover, since the different species of this group preferentially eat the fruit of certain species of plants and also have different home ranges (Medellín et al. 2000; Pinto and Keitt 2008), thus facilitating their coexistence. In conclusion, the results do not support the idea that random processes are the main force in structuring the bat assemblages analyzed since variations in species richness cause significant changes in FD. Therefore, there are local and regional ecological processes that affect assemblage composition. To establish patterns for the relationship between biodiversity and FD, these analyses should be done in other regions and with other groups of organisms, and take into account factors like species interactions, assemblage behavior on different temporal scales, and the effects of global processes such as climate change.
ACKNOWLEDGMENTS This research was funded by a doctoral scholarship awarded to the first author by the Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (Reg. 190551). We are grateful to O.L. Petchey for providing the script for analyzing functional diversity. S. Hernández-Betancourt and V. Sosa kindly commented on previous versions of the manuscript. JMPC thanks D.L. López-Castillo and E. Estrella for help with fieldwork, and thanks Universidad Autónoma de Yucatán and the Instituto de Ecología, A.C. for partial funding of the research. Bianca Delfosse translated the article from the original in Spanish. Data analysis and writing the manuscript was partially supported by the SEP-CONACYT project 84127. 89
LITERATURE CITED Barber A, Tun J, Crespo MB. 2001. A new approach on the bioclimatology and potential vegetation of the Yucatan Peninsula (Mexico). Phytocoenologia. 31(1):1–31. Barragán F, Lorenzo C, Morón A, Briones-Salas MA, López S. 2010. Bat and rodent diversity in a fragmented landscape on the Isthmus of Tehuantepec, Oaxaca, Mexico. Tropical Conservation Science. 3(1):1–16 Bellwood DR, Hughes TP, Folke C, Nystrom M. 2004. Confronting the coral reef crisis: supporting biodiversity, functional groups, and resilience. Nature. 429:827–833. Bernard E. 2001. Vertical stratification of bat communities in primary forests of Central Amazon, Brazil. J. Trop. Ecol. 17:115–126. Ceballos G, Oliva G. 2005. Los mamíferos silvestres de México. CONABIO and FCE. Cianciaruso MV, Batalha MA, Gaston KJ, Petchey OL. 2009. Including intraspecific variability in functional diversity. Ecology. 90(1):81–89. de Bello F, Leps J, Sebastia MT. 2006. Variations in species and functional plant diversity along climatic and grazing gradients. Ecography. 29:801–810. Díaz S, Cabido M. 2001. Vive la différence: Plant functional diversity matters to ecosystem processes. Trends Ecol. Evol. 16:646–655. Fischer J, Lindenmayer DB, Manning AD. 2006. Biodiversity, ecosystem function, and resilience: Ten guiding principles for commodity production landscapes. Front. Ecol. Environ. 4(2):80–86. Gardner AL. 1977. Feeding habits. In: Baker RJ, Jones, Jr JK, Carter DC, editors. Biology of bats of the New World family Phyllostomidae. Part II. USA: Spec. Pub. Mus. Texas Tech Univ. No. 13. p. 293–350.
90
Hooper DU, Solan M, Symstad A, Díaz S, Gessner MO, Buchmann N, Degrange V, Grime P, Hulot F, Mermillod-Blondin F, Roy J, Spehn E, van Peer L. 2002. Species diversity, functional diversity and ecosystem functioning. In: Loreau S, Naeem M, Inchausti P, editors. Biodiversity and ecosystem functioning: Syntheses and Perspectives. UK: Oxford Univ. Press. p. 195–208. Hooper DU, Chapin III FS, Ewel JJ, Hector A, Inchausti P, Lavorel S, Lawton JH, Lodge DM, Loreau M, Naeem S, Schmid B, Setälä H, Symstad AJ, Vandermeer J, Wardle DA. 2005. Effects of biodiversity on ecosystem functioning: A consensus of current knowledge. Ecol. Monogr. 75(1):3–35. Jones G, Jacobs DS, Kunz TH, Willig MR, Racey PA. 2009. Carpe noctem: the importance of bats as bioindicators. Endang. Species Res. 8:93–115. Kalko EKV. 1997. Diversity in tropical bats. In: Ulrich H, editor. Tropical biodiversity and Systematics. Zool Forschungsinstitut und Museum Alexander Koenig, Bonn (Germany). p. 13– 43. Kalko EKV, Handley Jr C. 2001. Neotropical bats in the canopy: diversity, community structure and implications for conservation. Plant Ecol. 153:319–333. Kovach Computing Services. 1999. MVSP 3.1. Multivariate statistical package. Computer program. Wales. Mancina CA, García-Rivera L, Capote RT. 2007. Habitat use by phyllostomid bat assemblages in secondary forests of the 'Sierra del Rosario' Biosphere Reserve, Cuba. Acta Chiropterol. 9(1):203–218. McGarigal K, Cushman S, Stafford S. 2000. Multivariate statistics for wildlife and ecology research. Springer (USA). Medellín R, Equihua M, Amín MA. 2000. Bat diversity and abundance as indicators of disturbance in neotropical rainforest. Conserv. Biol. 14(6):1666–1675. 91
Micheli F, Halpern BS. 2005. Low functional redundancy in coastal marine assemblages. Ecol. Let. 8:391–400. Mokany K, Ash J, Roxburgh S. 2008. Functional identity is more important than diversity in influencing ecosystem processes in a temperate native grassland. J. Ecol. 96:884–893. Moreno C, Halffter G. 2001. Spatial and temporal analysis of α, β and γ diversities of bats in a fragmented landscape. Biodivers. Conserv. 10:367–382. Naeem S, Wright JP. 2003. Disentangling biodiversity effects on ecosystem functioning: deriving solutions to a seemingly insurmountable problem. Ecol. Let. 6:567–579. Nyström M. 2006. Redundancy and response diversity of functional groups: implications for the resilience of coral reefs. Ambio 35(1):30–35. Pech-Canche JM, Moreno C, Halffter G. In press. Additive partitioning of Phyllostomid bat richness in fine and broad spatiotemporal scales in Yucatan, Mexico. Ecoscience. Pedersen S. 1998. Morphometric analysis of the chiropteran skull with regard to mode of echolocation. J. Mammal. 79(1):91–103. Petchey OL, Gaston KJ. 2002. Functional diversity (FD), species richness and community composition. Ecol. Let. 5:402–411. Petchey OL, Evans KL, Fishburn IS, Gaston KJ. 2007. Low functional diversity and no redundancy in British avian assemblages. J. Anim. Ecol. 76:977-985. Petchey OL, O'Gorman EJ, Flynn DFB. 2009. A functional guide to functional diversity measures. In: Naeem S, Bunker DE, Hector A, Loreau M, Perrings C, editors. Biodiversity, Ecosystem Functioning, and Human Wellbeing. UK: Oxford Univ. Press. p. 49-59. Pinto N, Keitt TH. 2008. Scale-dependent responses to forest cover displayed by frugivore bats. Oikos. 117:1725–1731.
92
R Development Core Team. 2008. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. ISBN 3-900051-07-0, URL http://www.R-project.org. Resetarits WJ, Chalcraft DR. 2007. Functional diversity within a morphologically conservative genus of predators: implications for functional equivalence and redundancy in ecological communities. Functional Ecology. 21: 793-804 Schleuter D, Daufresne M, Massol F. Argillier C. 2010. A user's guide to functional diversity indices. Ecol. Monog. 80:469-484. Schweiger O, Musche M, Bailey D, Billeter R, Diekotter T, Hendrickx F, Herzog F, Liira J, Maelfait JP, Speelmans M, Dziock F. 2007. Functional richness of local hoverfly communities (Diptera, Syrphidae) in response to land use across temperate Europe. Oikos. 116:461–472. Siemers BM, Schnitzler H. 2004. Echolocation signals reflect niche differentiation in five sympatric congeneric bat species. Nature. 429:657–661. Simmons NB, Voss RS. 1998. The mammals of Paracou, French Guiana: A Neotropical lowland rainforest fauna. Part 1. Bats. Bull. Am. Mus. Nat. Hist. N.Y. 237:1–219. Stevens RD, Cox SB, Strauss RE, Willig MR. 2003. Patterns of functional diversity across an extensive environmental gradient: vertebrate consumers, hidden treatments and latitudinal trends. Ecol. Let. 6:1099-1108. Swartz SM, Freeman PW, Stockwell EF. 2003. Ecomorphology of bats: Comparative and experimental approaches relating structural design to ecology. Papers in Natural Resources, School of Natural Resources, University of Nebraska (USA). Thies W, Kalko EKV, Schnitzler H. 2006. Influence of environment and resource availability on activity patterns of Carollia castanea (Phyllostomidae) in Panama. J. Mammal. 87(2):331-338.
93
Tilman D. 2001. Functional diversity. In: Levin SA, editor. Encyclopedia of biodiversity. Academic Press (USA). p. 109-120. Van Cakenberghe V, Herrel A, Aguirre LF. 2002. Evolutionary relationships between cranial shape and diet in bats (Mammalia: Chiroptera). In: Aerts P, D'Août K, Herrel A, Van Damme R, editors. Topics in Functional and Ecological Vertebrate Morphology. p. 205-236. Walker B. 1992. Biodiversity and ecological redundancy. Conserv. Biol. 6(1):18-23. Walker B. 1995. Conserving biological diversity through ecosystem resilience. Conserv. Biol. 9:747-752. Willig M, Moulton MP. 1989. The role of stochastic and deterministic processes in structuring Neotropical bat communities. J. Mammal. 70(2):323-329. Yachi S, Loreau M. 1999. Biodiversity and ecosystem productivity in a fluctuating environment: the insurance hypothesis. Proc. Nat. Acad. Sci. USA, 96: 1463-1468. Zar J. 1999. Biostatistical analysis. 4th ed. Prentice Hall. New Jersey (USA).
94
Table 4.1. Biological and structural characteristics of three bat assemblages from central and southern Mexico. Number Region
Vegetation types
Richness
Reference of traits
Yucatan
Tropical subdeciduous forest, tropical
16
28
deciduous forest Veracruz
Pech-Canche et al., in press
Tropical subdeciduous forest, tropical
20
25
deciduous forest, riparian vegetation,
Moreno & Halffter, 2001
palm stand, secondary vegetation, mango plantation, corn field Oaxaca
Tropical subdeciduous forest, thorny heath, grasslands, mature secondary vegetation
95
19
22
Barragán et al. 2010
Table 4.2. Functional traits of phyllostomid bats and their categories used in the analyses. Functional trait
Data type
Attribute / Categories
Forearm
Continuous measure
Forearm large (mm)
Weight
Continuous measure
Amount of weight (gr)
Total large
Continuous measure
Body total large (mm)
Wingspan
Continuous measure
Wingspan large (cm)
Capture understory nets
Continuous measure
Number of bats captured in understory nets
Capture subcanopy nets
Continuous measure
Number of bats captured in subcanopy nets
Flying mode
Ordinal
Aerial (1), Gleaning (2)
Foraging mode
Ordinal
Uncluttered space (1), Cluttered space (2)
Diet
Ordinal
Insectivores (1), Carnivores (2), Sanguivores (3), Frugivores (4), Nectarivores (5)
Dental formula
Categorical
Number of teeth
Temporal activity
Categorical
Number of bats captured each hour
96
Table 4.3. Main functional traits according to the PCA analysis of three Mexican bat assemblages. Axis 1
Axis 2
Understory bat captures
0.806
-0.290
Subcanopy bat captures
0.365
-0.096
Wingspan
0.301
0.920
Eigenvalues
10323.806
4725.360
Percentage
67.398
30.849
Cum. Percentage
67.398
98.247
Weight
0.615
-0.247
Total large
0.415
0.449
Forearm
0.323
0.162
Eigenvalues
930.903
246.831
Percentage
71.000
18.826
Cum. Percentage
71.000
89.826
Weight
0.461
-0.433
Hour 3
0.365
0.334
Hour 2
0.350
0.470
Eigenvalues
841.009
89.940
Percentage
82.918
8.868
Cum. Percentage
82.918
91.786
YUCATAN
VERACRUZ
OAXACA
97
Figure 4.1. Relationships between functional diversity (FD), species richness (S) and functional group richness (FR) for the Yucatan bat assemblage. ●: All traits; ◊: without size (WO-Size); X: without habitat use (WO-HU); □: without feeding (WO-Feeding); (WO-AP).
98
: without activity pattern
Figure 4.2. Relationships between functional diversity (FD), species richness (S) and functional richness (FR) for the Veracruz bat assemblage. ●: All traits; ◊: without size (WO-Size); X: without habitat use (WO-HU); □: without feeding (WO-Feeding).
99
Figure 4.3. Relationships between functional diversity (FD), species richness (S) and functional richness (FR) for the Oaxaca bat assemblage. ●: All traits; ◊: without size (WO-Size); □: without feeding (WO-Feeding);
Without activity pattern (WO-AP).
100
CAPÍTULO 5
DISCUSIÓN Y CONCLUSIONES GENERALES
101
CAPÍTULO 5
DISCUSIÓN Y CONCLUSIONES GENERALES Factores que influyen en la riqueza de especies de murciélagos en la Península de Yucatán En la Península de Yucatán se ha reportado la presencia de 62 especies de murciélagos, mientras que en el Estado de Yucatán se han reportado 37 especies (Arita, 1993; MacSwiney et al., 2006, MacSwiney et al., 2007) del total de 138 especies que se distribuyen en México (Medellín et al., 2008), lo que indica que aproximadamente el 45% de la quiropterofauna del país se encuentra en la Península y el 27% en el Estado de Yucatán. Esta riqueza de especies es menor a la presente en otros sitios del Neotrópico (ej. Simmons y Voss, 1998 y sus referencias; Stoner, 2005 y sus referencias), lo que puede deberse a varios factores, como son la variación en la riqueza asociada con la latitud y las diferencias en los niveles de precipitación. Los murciélagos responden al patrón general de diversidad latitudinal: un incremento en la riqueza desde los polos hacia los trópicos (Cox y Moore, 1993; Stevens, 2004), aunque dicha respuesta difiere entre las diferentes familias (Patten, 2004). Este patrón es más marcado en la familia Phyllostomidae, ya que la mayor estabilidad climática en los trópicos ha favorecido la diversificación de los gremios tróficos que la componen (Stevens et al., 2003) con un consecuente incremento en el número de especies (Stevens y Willig, 2002). Regionalmente, a pesar de que la Península de Yucatán es homogénea geológicamente y sin grandes accidentes topográficos (Duch, 1988), la distribución de las especies de murciélagos no es uniforme, ya que la mayor parte se distribuye en el sur posiblemente por un efecto de la variación en la estructura de la vegetación, que a su vez responde a un gradiente de precipitación que va del noroeste al sureste de la Península (Barber et al., 2001). 102
Dicha variación en la precipitación ha provocado que los sitios ubicados en el sur de la Península de Yucatán tengan una mayor precipitación total y una época seca menos severa. Esto permite que la vegetación se desarrolle con una mayor altura del dosel, mayor diámetro en los tallos y mayor diversidad de especies de plantas que en los sitios norteños (White y Darwin, 1995; White y Hood, 2004), principales características de la vegetación que se han relacionado con una mayor diversidad de murciélagos en otras regiones (Castro-Luna et al, 2007; Sosa et al., 2008). El gradiente general de incremento en la riqueza de especies de norte a sur encontrado en la Península de Yucatán (Sosa-Escalante, 1997; White y Darwin, 1995; White y Hood, 2004) es congruente con lo predicho por el efecto de peninsularidad, el cual es una extensión de la teoría de islas que establece que los sitios más alejados del continente, en este caso los sitios ubicados al norte de la Península de Yucatán, son más pobres que los sitios cercanos a la unión con el continente debido a su aislamiento relativo (Whittaker y Fernández-Palacios, 2007). La menor riqueza de especies de murciélagos en el norte de la Península también puede deberse a la alta tasa de deforestación y la consecuente reducción en la superficie de selvas, provocando que Yucatán sea el Estado con la menor superficie forestal de los tres que conforman la Península (Sánchez y Rebollar, 1999). Aunado a un sistema estatal de áreas naturales protegidas en el cual no existe una reserva de gran extensión, como las Reservas de la Biósfera de Calakmul y Sian Ka’an en Campeche y Quintana Roo, reserva que permitiría el establecimiento de poblaciones estables y de gran tamaño, además de especies con hábitos de percha y alimentación especializados. Pese a haber una relativa gran cantidad de áreas naturales protegidas en Yucatán, las más extensas se encuentran sobre la zona costera, mientras que las restantes son reservas pequeñas y aisladas entre sí.
103
Los cenotes, un elemento geológico natural característico de la región y que consisten en cuevas subterráneas formadas por la disolución de los carbonatos de la plataforma cárstica que en algunas ocasiones derivan en estanques o pequeñas lagunas expuestas al aire libre (Schitter-Soto et al., 2002), son un elemento importante en la estructuración de los ensambles de murciélagos en la Península de Yucatán debido a que ofrecen sitios de percha para muchas especies. Aunque los cenotes abiertos podrían ofrecer un hábitat adecuado debido a la presencia constante de agua, estudios recientes han demostrado que la vegetación natural circundante es más importante que los cenotes mismos en la estructuración de los ensambles de murciélagos en el contexto de paisaje (MacSwiney et al., 2007).
Relaciones entre la riqueza de especies, gremios tróficos y diversidad funcional Como se mencionó previamente, en un contexto biogeográfico, la riqueza de especies y de gremios tróficos en los murciélagos se incrementa latitudinalmente hacia los trópicos debido a las variaciones en la precipitación, debido a que su incremento en los trópicos reduce los contrastes estacionales entre temporadas climáticas. La mayor estabilidad ambiental de los trópicos se refleja en un mayor desarrollo vertical de la vegetación y una mayor productividad primaria que tienen como consecuencia una mayor cantidad y variedad de recursos de una manera más constante (Cox y Moore, 1993). Lo anterior permite que se incremente la riqueza de especies de murciélagos al facilitar la especialización trófica y de uso de hábitat mediante una partición más fina de los recursos y del hábitat. Por lo tanto, en los trópicos es posible encontrar un mayor número de gremios tróficos, un mayor número de especies en cada gremio, además de la presencia de especialistas en determinados recursos alimenticios o estrato vertical de la vegetación (Fenton, 1990; Voss y Emmons, 1996; Simmons y Voss, 1998; Bernard, 2001; Cruz et al., 2007). 104
En Yucatán registramos la mayoría de los gremios tróficos reportados para los filostómidos (Simmons y Voss, 1998). Únicamente faltan los omnívoros, un gremio reducido en cuanto al número de especies. Pese a la alta representación de los diversos gremios tróficos, su riqueza de especies en Yucatán es menor que en otros sitios Neotropicales. En el presente estudio las subfamilias Phyllostominae y Glossophaginae, que representan los gremios de carnívoros forrajeadores y nectarívoros, respectivamente, incluyen sólo una especie, mientras que en otros sitios Neotropicales se registra un mayor número de especies. Un patrón similar se presenta incluso en los gremios que presentan varias especies, como los frugívoros (subfamilia Sternodermatinae), en los cuales, a pesar de tener una mayor representación en nuestro estudio, su riqueza de especies es menor que en otras regiones del Neotrópico (Kalko et al., 1996; Simmons y Voss, 1998; Medellín et al., 2000; Stoner, 2005). La mayor riqueza de especies al interior de cada gremio trófico en otras regiones del Neotrópico se debe a la presencia de especies con hábitos alimenticios especializados (ej. Hylonycteris underwoodi) y especies de las partes altas de la cadena alimenticia (ej. Trachops cirrhosus), las cuales son especies catalogadas como dependientes del hábitat debido a que por sus requerimientos habitan en selvas continuas o grandes fragmentos de éstas (Galindo-González, 2004), estando ausentes en nuestro estudio debido a las características estructurales de la vegetación. La baja riqueza de especies al interior de cada gremio puede ser un factor que permita la marcada relación entre la riqueza de especies y la diversidad funcional que registramos, tanto en los datos de este estudio en Yucatán como en otras regiones tropicales de México (Moreno y Halffter, 2000; Barragán et al., 2010). Es decir, la disminución en la riqueza puede tener un efecto significativo en la diversidad funcional. Por lo tanto, si la riqueza de especies de 105
murciélagos en Yucatán está relacionada con el gradiente de precipitación climática y el patrón de vegetación que éste determina, estos mismos factores pueden ser importantes en la diversidad funcional de los ensambles de murciélagos, aunque dichas condiciones no sean fuertemente contrastantes.
Perspectivas futuras para la investigación A pesar de que el estudio con murciélagos en la Península de Yucatán es antiguo (e.g. Allen y Chapman, 1897), actualmente se carece de inventarios completos de este grupo para la mayoría de los sitios debido al uso tradicional de las técnicas de captura convencionales (redes de niebla). Por ello, para incrementar la eficiencia de los inventarios se debe optimizar la metodología de muestreo implementando una combinación de métodos de registro, incluyendo distintos métodos de captura (ej. trampas arpa) y métodos indirectos (detectores ultrasónicos), con los cuales se obtiene una mejor caracterización del ensamble de murciélagos (Mora et al., 2002; MacSwiney et al., 2008). Debido a que la Península de Yucatán alberga una gran variedad de tipos de vegetación, tanto naturales como antrópicos (INEGI, 2009), un mejor análisis de los efectos del gradiente de precipitación sobre los murciélagos, principalmente sobre la diversidad funcional, debería realizarse incluyendo una mayor cantidad de sitios de muestreo a lo largo de la Península, además de incluir una mayor diversidad de ecosistemas. Esto permitiría evaluar a una escala espacial más amplia la consistencia de los resultados descritos en este trabajo. Desde un punto de vista macroecológico, un mejor análisis para conocer la relación entre la riqueza de especies con la diversidad funcional podría realizarse incluyendo ensambles de murciélagos de diferentes latitudes de México y en general de todo el continente, especialmente ensambles de murciélagos Neotropicales de Centro y Sudamérica más ricos en especies, mediante 106
lo cual se podría comprobar si la correlación negativa encontrada en nuestro estudio entre la diversidad funcional y la riqueza de especies es un patrón consistente, considerando que México es una zona de contacto biogeográfico (Ortega y Arita, 1998). Un aspecto relevante a estudiar es la partición de los recursos a escalas finas. De acuerdo a la teoría de complementariedad del nicho (Schoener, 1974), la alta superposición espacial y temporal a grandes escalas debido a la semejanza en la riqueza y composición de especies de murciélagos entre tipos de vegetación y temporadas climáticas, debería compensarse por una baja superposición en alguna otra dimensión a escalas finas, ya sea espacial, temporal o trófica. Por lo anterior, sería importante analizar los patrones de actividad nocturna de los murciélagos, así como sus requerimientos específicos de dieta y sitios de percha, para entender mejor los factores que determinan la estructuración de los ensambles de murciélagos en la Península de Yucatán.
Conclusión general El ensamble de murciélagos en Yucatán es dinámico espacial y temporalmente, a pesar de la semejanza en la riqueza de especies entre tipos de vegetación y temporadas climáticas. Esta variabilidad resalta la importancia de los análisis a diferentes escalas para identificar los factores determinantes de la diversidad. La relación positiva encontrada entre la riqueza de especies y la diversidad funcional demuestra que la dinámica de los ensambles no sólo está asociada con factores biogeográficos a gran escala, sino también a procesos ecológicos locales.
107
LITERATURA CITADA Allen, J. A. and F. M. Chapman.1897. On mammals from Yucatan, with descriptions of new species. Bulletin of the American Museum of Natural History 9: 1-12. Arita, H. T. 1993. Riqueza de especies de la mastofauna de México. Pages 109-128 in Medellín, R. A. and G. Ceballos, editors. Avances en el estudio de los mamíferos de México. Publicaciones Especiales, Asociación Mexicana de Mastozoología, México. Barber, A., J. Tun and M. B. Crespo. 2001. A new approach on the bioclimatology and potencial vegetation of the Yucatán Peninsula (Mexico). Phytocoenologia 31: 1-31. Barragán, F., C. Lorenzo, A. Morón, M.A. Briones-Salas and S. López 2010. Bat and rodent diversity in a fragmented landscape on the Isthmus of Tehuantepec, Oaxaca, Mexico. Tropical Conservation Science 3: 1-16. Bernard, E. 2001. Vertical stratification of bat communities in primary forests of Central Amazon, Brazil. Journal of Tropical Ecology 17: 115-126. Castro-Luna, A. A., V. J. Sosa and G. Castillo-Campos. 2007. Bat diversity and abundance associated with the degree of secondary succession in a tropical forest mosaic in south-eastern Mexico. Animal Conservation 10: 219-228. Cox, B. and P.D. Moore. 1993. Biogeography. 5th ed. Blackwell Science Ltd. Great Britain. Cruz, L. D., C. Martínez and F. R. Fernandes. 2007. Comunidades de morcegos em hábitats de uma Mata Amazônica remanescente na Ilha de Sao Luís, Maeanhao. Acta Amazonica 37: 613620. Duch G. J. 1988. La conformación territorial del estado de Yucatán. UACh. Chapingo, México. Fenton, M. B. 1990. The foraging behavior and ecology of animal eating bats. Canadian Journal of Zoology 68: 411-422.
108
Galindo-González, J. 2004. Clasificación de los murciélagos de la región de Los Tuxtlas, Veracruz, respecto a su respuesta a la fragmentación del hábitat. Acta Zoológica Mexicana (n.s.) 20: 239-243. INEGI. 2009. Carta de Uso del Suelo y Vegetación, 1:250 000. México. Kalko, E. K. V., C. O. Handley Jr and D. Handley. 1996. Organization, diversity, and long-term dynamics of a Neotropical bat community. Pages 503-553 in Cody, M. L. and J. A. Smallwood, editors. Long-term studies of vertebrate communities. Academic Press. USA. MacSwiney, M. C., B. Bolívar, F. M. Clarke and P. A. Racey. 2006. Nuevos registros de Pteronotus personatus y Cynomops mexicanus (Chiroptera) en el estado de Yucatán, México. Revista Mexicana de Mastozoología 10: 102-109. MacSwiney, M. C., P. Vilchis, F. M. Clarke and P. A. Racey. 2007. The importance of cenotes in conserving bat assemblages in the Yucatan, Mexico. Biological Conservation 136: 499-509. MacSwiney, M. C., F. M. Clarke and P. A. Racey. 2008. What you see is not what you get: the role of ultrasonic detectors in increasing inventory completeness in Neotropical bat assemblages. Journal of Applied Ecology 45: 1364-1371. Medellín, R., M. Equihua and M. A. Amín. 2000. Bat diversity and abundance as indicators of disturbance in neotropical rainforest. Conservation Biology 14: 1666-1675. Medellín, R. A., H. T. Arita and O. Sánchez. 2008. Identificación de los murciélagos de México, clave de campo. 2nd ed. Asociación Mexicana de Mastozoología. México, D.F. Mora, E. C., S. Macías, D. Rojas, A. Rodríguez, I. Quiñónez, A. García, A. Cádiz and B. Boburg. 2002. Aplicación de métodos bioacústicos y convencionales en la caracterización de la comunidad de murciélagos de la Cueva del Indio, Tapaste, la Habana, Cuba. Revista Biología 16: 159-166.
109
Moreno, C. and G. Halffter. 2001. Spatial and temporal analysis of α, β and γ diversities of bats in a fragmented landscape. Biodiversity and Conservation 10: 367-382. Ortega, J. and H. Arita. 1998. Neotropical-Nearctic limits in Middle America as determined by distributions of bats. Journal of Mammalogy 79: 772-783. Patten, M. 2004. Correlates of species richness in North American bat families. Journal of Biogeography 31: 975-985. Sánchez, R. L. and S. Rebollar. 1999. Deforestación en la Península de Yucatán, los retos que enfrentar. Maderas y Bosques 5: 3-17. Schitter-Soto, J. J., F. A. Comín, E. Escobar-Briones, J. Herrera-Silveira, J. Alcocer, E. SuárezMorales, M. Elías-Moreno, V. Díaz-Arce, L. E. Marín and B. Steinich. 2002. Hydrogeochemical and biological characteristic of cenotes in the Yucatán Peninsula (SE México). Hidrobiología. 467: 215-228. Schoener, T. W. 1974. Resource partitioning in ecological communities. Science 185: 27-39. Simmons, N. B. and R. S. Voss. 1998. The mammals of Paracou, French Guiana: A Neotropical lownland rainforest fauna part 1. Bats. Bulletin of the American Museum of Natural History. 237: 219 pp. Sosa, V. J., E. Hernández-Salazar, D. Hernández-Conrique and A. A. Castro-Luna. 2008. Murciélagos. Pages 181-192 in Manson, R.H., V. Hernández-Ortiz, S. Gallina and K. Mehltreter. Agroecosistemas cafetaleros de Veracruz: Biodiversidad, Manejo y Conservación. INESEMARNAT. Sosa-Escalante, J. E. 1997. Ecología de la comunidad de mamíferos terrestres del noreste de la península de Yucatán, México: diversidad, distribución y estructura. Graduate thesis. UNAM. México, D.F.
110
Stevens, R. 2004. Untangling latitudinal richness gradients at higher taxonomic levels: familial perspectives on the diversity of New World bat communities. Journal of Biogeography 31: 665674. Stevens, R. D. and M. R. Willig. 2002. Geographical ecology at the community level: perspectives on the diversity of New World bats. Ecology 83: 545-560. Stevens, R. D., S. B. Cox, R.E. Strauss y M. R. Willig. 2003. Patterns of functional diversity across an extensive environmental gradient: vertebrate consumers, hidden treatments and latitudinal trends. Ecology Letters 6: 1099-1108. Stoner, K. 2005. Phyllostomid bat community structure and abundance in two contrasting tropical dry forests. Biotropica 37: 591-599. Voss, R. S. and L. H. Emmons. 1996. Mammalian diversity in Neotropical lowland rainforests: a preliminary assessment. American Museum of Natural History. 230: 3-115. Whittaker, R. J. and J. M. Fernández-Palacios. 2007. Island Biogeography. 2nd ed. Oxford University Press. USA. White, D. A. and S.P. Darwin. 1995. Woody vegetation of tropical lowland deciduous forests and Mayan Ruins in the north-central Yucatan Peninsula, Mexico. Tulane Stud. Zool. Bot. 30: 1-25. White, D. A. and C. S. Hood. 2004. Vegetation patterns and environmental gradients in tropical dry forests of the northern Yucatan Peninsula. Journal of Vegetation Science 15: 151-160.
111
ANEXO 1
Inventarios de murciélagos Neotropicales: Análisis de la importancia del uso combinado de métodos de captura y detectores ultrasónicos
JUAN M. PECH-CANCHE*1, CRISTINA MACSWINEY G.2 Y ERENDIRA ESTRELLA 3
1
Red de Ecoetología, Instituto de Ecología A.C., A.P. 63, Xalapa 91000, Veracruz, México, Email:
[email protected], autor corresponsal
2
Centro de Investigaciones Tropicales, Universidad Veracruzana, Ex-Hacienda Lucas Martín, Calle Araucarias s/n, Apartado Postal 525, 91019 Xalapa, Veracruz, México
3
Campus de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, Universidad Autónoma de Yucatán. Carr. Mérida-Xmatkuil Km 15.5 AP 4-116 Itzimná, Mérida, Yucatán, CP 97000
En revisión en Therya
112
ABSTRACT This study demonstrates the usefulness of ultrasonic bat detectors as a methodological tool to improve inventories of Neotropical bats to increase 40% the inventory of bats recorded with traditional capture methods in a deciduous lowland forest site in the Yucatan Peninsula. Key words: Bats, diversity inventories, bat detectors, Yucatan, deciduous lowland forest
Resumen. El presente estudio demuestra la utilidad de los detectores ultrasónicos de murciélagos como una adecuada herramienta metodológica para mejorar los inventarios de murciélagos Neotropicales al incrementar en un 40% el inventario de murciélagos registrado con los métodos de captura tradicionales en un sitio con selva baja caducifolia de la Península de Yucatán. Palabras clave: Chiroptera, inventarios de diversidad, detectores ultrasónicos, Yucatán, selva baja
113
La realización de adecuados inventarios de especies es la base para el conocimiento y conservación de la biodiversidad, ya que para tomar cualquier decisión acerca de la conservación de las especies primero debe confirmarse su presencia (Ochoa et al. 2000). Para el estudio de los murciélagos se han desarrollado diferentes métodos de registro, tanto directos (ej. redes de niebla, trampas arpa), como indirectos (ej. detectores ultrasónicos), sin embargo, pocos estudios se han realizado incluyendo ambas técnicas (Kuenzi y Morrison 1998; Flaquer et al. 2007; MacSwiney et al. 2008). Estos estudios sugieren que los detectores son herramientas importantes en el registro de especies. Nuestro objetivo fue evaluar el papel de los detectores ultrasónicos como técnica adicional de registro de murciélagos en un sitio previamente muestreado con diversos métodos de captura. El estudio se realizó en el Parque Nacional Dzibilchaltún, Yucatán, México (21° 05’ 32.4” N, 89° 35’ 51.4” W, 10 m.s.n.m, 5.39 km2), cuya vegetación predominante es la selva baja caducifolia de una altura máxima de 15 m, aunque también incluye áreas con diferente grado de sucesión producto de cultivos de henequén (Agave fourcroydes Lem.) en abandono; en su interior cuenta con un cuerpo de agua de 60 m2 de superficie llamado cenote X’lacah (SECOL 1993; White y Darwin 1995). Durante el mes de abril de 2010 se realizaron dos horas de grabación continua durante dos noches usando un detector ultrasónico Petterson D980 (Pettersson Elektronik AB, Uppsala, Suecia) colocado en un ángulo de 45° y a una altura de 1 m con respecto al suelo y con el micrófono orientado hacia el centro del cuerpo de agua. El detector se conectó a una computadora portátil (Dell Vostro 1320, Dell Computer Corporation, Austin Texas) a través de una tarjeta de sonido de alta velocidad NI USB-6251 (National Instruments Corporation, Austin Texas). Los sonidos de alta frecuencia fueron grabados en intervalos de 1-minuto a 16-bit usando el programa Avisoft-SASLasb Pro Avisoft-RECORDER (Avisoft Bioacoustics, Berlin, 114
Alemania). Para analizar cada grabación, se utilizó el programa BatSound Pro (Pettersson Elektronik AB, Uppsala, Suecia). Se examinaron visualmente con Hanning window, Fast Fourier Transformation (FFT)=512, umbral=10 y contraste=3. Las especies registradas se identificaron comparándolas con una biblioteca basada en estudios previos en la zona (Rydell et al. 2002; MacSwiney et al. 2008), Estos resultados se compararon con los registros obtenidos entre noviembre de 2005 y octubre de 2006 usando redes de niebla (a nivel de sotobosque y subdosel) y trampas arpa en la vegetación cercana al cenote. Mediante los registros ultrasónicos se pudieron registrar 12 especies y dos tipos fonéticos pertenecientes a 4 familias, siendo la Molossidae la más rica en especies (Tabla A.1). De éstos registros, 11 especies y dos familias no fueron capturados con los métodos de muestreo tradicionales, lo que incrementa a 27 especies y 6 familias la diversidad de murciélagos registrados en el sitio (Tabla A.1). Empleando el índice de Colwell y Coddington (1994), se encontró que la mayor complementariedad entre los métodos a diferentes niveles taxonómicos (especies, géneros y familias), se presentó entre las redes de niebla y los detectores ultrasónicos (Figura A.1). La mayor complementariedad entre ambos métodos se debe a las especies que son registradas con cada uno: con las redes se capturaron todas las especies de filostómidos y con los detectores se registraron prácticamente todas las especies insectívoras de las demás familias, patrón que ha sido reportado en otros sitios Neotropicales (Kalko et al. 1996) y que puede ser explicado por la biología de dichas especies y las características del área de estudio. Debido a sus hábitos de alimentación, los filostómidos hacen mayor uso de los estratos inferiores de la vegetación (Simmons y Voss 1998), por lo que la baja altura de la vegetación en el área de estudio puede ser un factor que influya en su mayor registro en las redes de niebla. Por el contrario, algunas especies insectívoras, además de hacer uso de los estratos superiores de la 115
vegetación al atrapar a sus presas en vuelo, poseen un sistema de ecolocación más desarrollado que les permite evitar las redes. Sin embargo, estas especies son registradas eficientemente con los detectores ultrasónicos (Kalko et al. 2008), particularmente en nuestro sitio de estudio donde el cenote es utilizado como sitio de forrajeo (Ciechanowski 2002; MacSwiney et al. 2009). La alta complementariedad entre redes y detectores encontrada en nuestro sitio de estudio también puede ser influenciada por la variación en la distribución geográfica a gran escala de las diferentes familias de murciélagos. En el Neártico, donde las especies insectívoras, principalmente de la familia Vespertilionidae, alcanzan su mayor riqueza de especies (Stevens 2004), la combinación de métodos de registro es poco eficiente ya que la contribución de las redes de niebla a los inventarios puede ser baja al no aportar especies nuevas a lo registrado mediante el uso de detectores (Kuenzi y Morrison 1996). Sin embargo, en las zonas Neotropicales el uso combinado de métodos de registro es indispensable para tener inventarios de murciélagos más completos debido a que en esta región confluyen las especies insectívoras de diversas familias con las especies filostómidas, familia dominante en esta región biogeográfica (Simmons y Voss 1998; Stevens 2004; Rex et al. 2008). La riqueza de murciélagos registrada en el sitio, de 27 especies, es mayor a la registrada en otros sitios cercanos (Bowles et al. 1990; Cervantes 2001; Ramírez 2004), como resultado de un inventario más completo metodológicamente, ya que con nuestro estudio se registró aproximadamente el 75% de la quiropterofauna reportada para el Estado de Yucatán, México (37 especies) (MacSwiney et al. 2006). Nuestros resultados confirman que el uso de detectores ultrasónicos es una excelente herramienta metodológica para mejorar los inventarios de murciélagos porque permite el registro de las especies insectívoras de difícil captura con los métodos tradicionales (Ochoa et al. 2000; Portfors et al. 2000; Rydell et al. 2002; MacSwiney et al. 2008), ya que nuestro estudio permitió 116
incrementar en un 40% el listado de especies registradas únicamente con los métodos de captura convencionales (Pech-Canché et al. datos no publicados). Por lo anterior, se recomienda el uso de los detectores ultrasónicos en combinación con los métodos de tradicionales de captura para registrar adecuadamente todas las especies de murciélagos presentes a nivel de hábitat y paisaje y de esta manera realizar una mejor caracterización de los ensambles de murciélagos Neotropicales.
AGRADECIMIENTOS Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT) por la beca de posgrado otorgada al primer autor (Reg. 190551). El Instituto de Ecología, A.C., la Universidad Veracruzana y la Universidad Autónoma de Yucatán financiaron parcialmente este proyecto. Al Instituto Nacional de Antropología e Historia (INAH) y las autoridades del Parque Nacional Dzibilchaltún por las facilidades logísticas brindadas. A D. López-Castillo y todas las personas que ayudaron al trabajo de campo. A L. Ruiz-Ruiz por su ayuda en la elaboración de la Figura A.1.
LITERATURA CITADA BOWLES, J., P. HEIDEMAN Y K. ERICKSON. 1990. Observations on six species of free-tailed bats (Molossidae) from Yucatan, Mexico. The Southwestern Naturalist 35:151-157. CERVANTES, M. C. 2001. Estructura y diversidad de la comunidad de quirópteros en tres sitios con perturbación antropogénica en la Reserva Ecológica Cuxtal, Yucatán, México. Tesis de Licenciatura, Universidad Autónoma de Yucatán. México. 45 p. CIECHANOWSKI, M. 2002. Community structure and activity of bats (Chiroptera) over different water bodies. Mammalian Biology 67:276-285. COLWELL, R. K. Y J. A. CODDINGTON. 1994. Estimating terrestrial biodiversity through extrapolation. Philosophical Transactions: Biological Sciences 345:101-118. 117
FLAQUER, C., I. TORRE Y A. ARRIZABALAGA. 2007. Comparison of sampling methods for inventory of bat communities. Journal of Mammalogy 88:526-533. KALKO, E. K. V., S. ESTRADA-VILLEGAs, M. SCHMIDT, M. WEGMANN, Y C. F. J. MEYER. 2008. Flying high - assessing the use of the aerosphere by bats. Integrative and Comparative Biology, 48:60-73. KALKO, E. K. V., C. O. HANDLEY JR Y D. HANDLEY. 1996. Organization, diversity, and long-term dynamics of a Neotropical bat community. Pp. 503-553 in Long-term studies of vertebrate communities (Cody, M.L. y J.A. Smallwood, eds). Academic Press. USA. KUENZI, A. J. Y M. L. MORRISON. 1998. Detection of bats by mist-nets and ultrasonic sensors. Wildlife Society Bulletin 26:307-311 MACSWINEY, G. M., B. BOLÍVAR, F. M. CLARKE Y P. A. RACEY. 2006. Nuevos registros de Pteronotus personatus y Cynomops mexicanus (Chiroptera) en el estado de Yucatán, México. Revista Mexicana de Mastozoología 10:102-109. MACSWINEY, G. M., B. BOLÍVAR, F. M. CLARKE Y P. A. RACEY. 2009. Insectivorous bat activity at cenotes in the Yucatán Peninsula. Acta Chiropterologica 11:139-147. MACSWINEY, M. C., F. M. CLARKE Y P. A. RACEY. 2008. What you see is not what you get: the role of ultrasonic detectors in increasing inventory completeness in Neotropical bat assemblages. Journal of Applied Ecology 45:1364-1371. OCHOA G. J., M. J. O'FARRELL Y B. W. MILLER. 2000. Contribution of acoustic methods to the study of insectivorous bat diversity in protected areas from northern Venezuela. Acta Chiropterologica 2:171-183. PORTFORS, C. V., M. B. FENTON, L. M. DE S. AGUIAR, J. E. BAUMGARTEN, M. J. VONHOF, S. BOUCHARD, D. M. DE FARIA, W. A. PEDRO, N. I. L. TAUNTENBACH Y M. ZORTEA. 2000. Bats from
118
Fazenda intervales, southeastern Brazil - species account and comparison between different sampling methods. Revista Brasileira de Zoologia 17:533-538. RAMÍREZ, V. 2004. Diversidad de murciélagos en cuevas y cenotes de la reserva Ecológica Cuxtal, Yucatán, México. Tesis de Licenciatura, Universidad Autónoma de Yucatán. México. 47 p. REX, K., D. H. KELM, K. WIESNER, T. H. KUNZ y C. C. VOIGT. 2008. Species richness and structure of three Neotropical bat assemblages. Biological Journal of the Linnean Society 94:617629. RYDELL, J., H. T. ARITA, M. SANTOS Y J. GRANADOS. 2002. Acoustic identification of insectivorous bats (Order Chiroptera) of Yucatan, Mexico. Journal of Zoology 257:27-36. SECOL. 1998. Ficha técnica del Plan de Manejo del Parque Nacional Dzibilchaltún. Gobierno del Estado de Yucatán, México. SIMMONS, N. B. 2005. Order Chiroptera. Pp. 312-529 in Mammal Species of the World: A Taxonomic and Geographic Reference (Wilson, D. E. y D. M. Reeder, eds.). Third ed. Johns Hopkins University Press. SIMMONS, N. B. Y R. S. VOSS. 1998. The mammals of Paracou, French Guiana: A Neotropical lowland rainforest fauna part 1. Bats. Bulletin of the American Museum of Natural History. 237: 1-219. STEVENS, R. 2004. Untangling latitudinal richness gradients at higher taxonomic levels: familial perspectives on the diversity of New World bat communities. Journal of Biogeography 31:665674. WHITE, D. A. Y S. P. DARWIN. 1995. Woody vegetation of tropical lowland deciduous forests and Mayan Ruins in the north-central Yucatan Peninsula, Mexico. Tulane Studies in Zoology and Botany 30: 1-25. 119
Tabla A.1. Diversidad de murciélagos registrada con cada uno de los métodos de registro empleados. Taxonomía de acuerdo a Simmons (2005). Familia / Especies
Redes de niebla Trampa arpa
Emballonuridae Peropteryx macrotis
X
Mormoopidae Mormoops megalophylla Pteronotus parnellii Pteronotus davyi Phyllostomidae Desmodus rotundus Diphylla ecaudata Glossophaga soricina Micronycteris microtis Carollia sowelli Sturnira lilium Artibeus jamaicensis Artibeus lituratus Artibeus phaeotis Centurio senex
X X X X X X X X X X X X X
X
X X
Molossidae Molossus rufus Molossus sinaloae Nyctinomops laticaudatus Promops centralis Molosido 1 (Eumops sp.1) Molosido 2 (Eumops sp.2)
Total de especies
X
X
Natalidae Natalus stramineus
Vespertilionidae Eptesicus furinalis Lasiurus ega Lasiurus intermedius Rhogeessa aeneus Myotis elegans Myotis keaysi
Detectores
X X X X X X
X X
X
X X X X X
11
8
120
14
Figura A.1. Diagrama de Venn representando los taxones (familias, géneros y especies) registrados de manera exclusiva y compartida entre cada método, así como el porcentaje de complementariedad entre los métodos.
121
